Mono primitivo del Viejo Mundo del Mioceno temprano de Kenia y la evolución de la bilofodoncia cercopitecoide

Discusión

Alophia se asemeja a los miembros del Victoriapithecidae, una familia extinta de monos primitivos del Viejo Mundo que se distingue de los Cercopithecinae y los Colobinae por carecer de un desarrollo completo de la bilofodoncia en las series de molares superiores o inferiores, por la retención variable de una crista obliqua, por la presencia variable de los hipoconúlidos M1 y M2, y por la orientación de los P3 y P4 en una dirección fuertemente oblicua a la fila de dientes de la mejilla (8) (Fig. 1 y Apéndice SI, Fig. S10). Los Victoriapithecids (Fig. 2) también muestran típicamente un alto grado de ensanchamiento de los molares basales debido a la estrecha aproximación de las puntas de las cúspides en relación con la anchura de la corona, pero esto está menos desarrollado en A. metios, que sólo tiene un ensanchamiento moderado porque las cúspides cónicas de los molares están posicionadas más cerca del margen de la corona, y las puntas de las cúspides están orientadas más superiormente, excepto quizás para el metacónido M1, que parece estar desplazado muy ligeramente bucalmente (Figs. 1 y 2). Al igual que Noropithecus y Victoriapithecus, Alophia también posee una cristid obliqua que termina ligeramente lingual al protocónido (Fig. 2 y Apéndice SI, Fig. S11).

Alophia es excepcional por tener un desarrollo incipiente o nulo de los lofides transversales de los molares inferiores (Fig. 2), la principal característica que define a los monos del Viejo Mundo. Los lofides distales están invariablemente ausentes, aunque los M1 y M2 de KNM-NW 49735 muestran lo que puede ser un desarrollo incipiente del lofide mesial (Fig. 2B). La cara bucal del metacónido M2 en KNM-NW 49735 consiste en una faceta mesial y otra distal, que se unen para formar una cresta elevada que se extiende desde el ápice de la cúspide en dirección bucal. Las dos facetas y la cresta que las supera descienden bucalmente para terminar en la base del protocónido (Fig. 2B), formando un incipiente protolófido lingual, o la mitad del lófido mesial que está presente en todos los demás cercopitecoides (Fig. 2 C y D y Apéndice SI, Nota de Información Suplementaria 3 para descripciones detalladas). El desarrollo de este rasgo en el M2 de KNM-NW 49732 (Fig. 2A) no está claro porque gran parte del metacónido está desgastado por el grabado postmortem.

Se podría argumentar que Alophia representa el grupo hermano de todos los demás victoriapitecoides porque su dentición es morfológicamente más primitiva que la de cualquier cercopitecoide conocido anteriormente. Incluimos al mono Nakwai en los Cercopithecoidea pero nos abstenemos de asignar a Alophia a los Victoriapithecidae porque los investigadores han reconocido desde hace tiempo que los Victoriapithecidae probablemente «…abarcan un número de diferentes cercopitecoides de tallo que ocupan diversos grados de relación entre sí y quizás con los cercopitecoides de corona» (8, p. 210). Intentar resolver esta cuestión erigiendo una serie anidada de taxones monotípicos hermanos se ha considerado indeseable porque conduce a la inestabilidad. Esta situación se refleja en el análisis filogenético (Fig. 3), que indica que Alophia es el cercopitecoide más primitivo conocido y que Victoriapithecidae puede ser parafilético.

Hay que tener en cuenta que el Nsungwepithecus del Oligoceno tardío, conocido a partir de un único M3 inferior, tiene cúspides distales indistintamente desarrolladas y en bajo relieve, situadas en medio de un gran número de pequeños cuspúlidos linguales accesorios (11), lo que complica la comparación con el Alophia mejor representado. Hasta que se conozca Nsungwepithecus por medio de material más informativo, su posición filogenética precisa (Fig. 3) debe considerarse tentativa. Dada la limitada morfología observable para Nsungwepithecus, parece claro que la presencia de un lófido mesial (Fig. 2E) es responsable de su ubicación más derivada en la filogenia, pero en la mayoría de los demás aspectos parece aún más primitivo que Alophia.

Los modelos que tratan de identificar un impulso adaptativo para la divergencia de los simios y los monos basándose principalmente en la información neontológica (16, 17) a veces chocan con el registro fósil porque los primeros miembros de ambos grupos a menudo carecen de algunos de los rasgos importantes utilizados para definir los clados de la corona . Proponer teorías mejor fundamentadas requiere pruebas empíricas directas sobre los miembros basales de un clado, que sólo pueden provenir de los fósiles.

La fuente más abundante de información sobre la morfología de los cercopitecoides troncales se encuentra en la riqueza de fósiles de la isla de Maboko, en Kenia (9), pertenecientes al género Victoriapithecus. Maboko está fechado a principios del Mioceno Medio, o ∼15,5 Ma (24), sólo ∼3 millones de años más antiguo que los primeros colobinos fósiles conocidos (25), y es probable que sea posterior al origen de los cercopitecoides hasta en 10-15 Ma (4⇓⇓-7, 9, 26). No obstante, la morfología de Victoriapithecus presenta varios rasgos primitivos que permiten comprender la naturaleza de mosaico de la dentición de los cercopitecoides (por ejemplo, la retención variable de la crista obliqua y los hipoconúlidos) (9) y la evolución de la bilofodoncia.

Primitivo como es Victoriapithecus, es claramente un cercopitecoide debido a sus molares inferiores bilofodontales (9, 27). Es inevitable que la identificación de los miembros cada vez más basales del clado de los cercopitecoides se complique a menos que la condición de «bilofodoncia» pueda ser identificada en una forma reconocible cerca de la base del clado. Los lóbulos variablemente completos observados en Victoriapithecus sugieren fuertemente que no debemos esperar este resultado, y Alophia confirma este punto. Aunque Alophia carece de lofides completos, gran parte de la estructura general de las coronas molares inferiores es similar a la de los cercopitecos: Las coronas están ocupadas por cuatro cúspides principales dispuestas simétricamente en forma rectangular, las cúspides bucales son columnares y distintas, las hendiduras bucales son profundas, la hendidura bucal mediana es particularmente cercopitecoide con su mayor anchura y extensión hacia la porción central del diente, y el hipoconúlido M3 está rotado distobucalmente por la expansión de la cúspide C6 (tuberculum sextum).

Hasta ahora, debido a que la bilofodoncia ofrecía una forma fácil de identificar a los cercopitecoides fósiles, era innecesario enumerar otros rasgos que pudieran diagnosticar la pertenencia a este clado. Sin embargo, en casos como la temprana evaluación de Prohylobates tandyi, una especie en la que los molares están demasiado desgastados para proporcionar una evidencia inequívoca de lofismo, Szalay y Delson (28) señalaron que sus cúspides bucales columnares y su distintiva hendidura bucal mediana eran rasgos exclusivos de los cercopitecoides, y al hacerlo identificaron implícitamente la morfología de la hendidura bucal mediana como diagnóstica de los cercopitecoides en ausencia de una bilofodoncia demostrable. Alophia confirma ahora que tanto la forma de cúspide bucal columnar como la presencia de una hendidura bucal mediana estuvieron presentes en una etapa temprana de la evolución de los cercopitecoides, cuando el protolófido era incipiente y el hipolófido aún no había evolucionado. Dado que la hendidura bucal mediana no se observa entre los catarrinos de tallo, este rasgo parece servir ahora como rasgo diagnóstico de los cercopitecoides de tallo primitivos, incluso en ausencia de bilofodoncia.

Esta visión de la morfología molar de los cercopitecoides primitivos hace posible hipotetizar sobre las primeras etapas en la adquisición de la bilofodoncia de los cercopitecoides. Los rasgos dentales observados en Alophia sugieren que el punto de partida fenotípico de la dentición de los cercopitecoides fue un patrón catarrino basal generalizado, como el observado entre los propliopitecos de Fayum (27). Los pasos iniciales hacia la bilofodoncia incluyeron la alineación de las cuatro cúspides molares principales en un par mesial y otro distal, y el desarrollo de hendiduras bucales pronunciadas que separaban las partes mesial y distal. El desarrollo de la hendidura bucal mediana parece haber sido acomodado inicialmente por una desviación más lingual del cristid obliqua como se ve en Alophia (Fig. 2 A, B, F y G y Apéndice SI, Fig. S11). Este paso fue seguido o acompañado por la reducción de los hipoconúlidos M1 y M2 (Fig. 2 A y B), características desconocidas para Nsungwepithecus porque está representado por un solo M3. Posteriormente, las puntas de las cúspides se aproximaron más a medida que las bases de las cúspides se inflaban, quizás por la incorporación del cíngulo. El desarrollo de las crestas transversales de cizallamiento que adornan a los lophs y lophids parece, según las pruebas actuales, haber sido asíncrono. El primer cíngulo parece haber sido el protocristidio medial en el lado lingual del lofidio mesial. Todavía no está claro cuánto tiempo tardó en completarse la cresta mesial o en desarrollarse la cresta del lófido distal. Sin embargo, Victoriapithecus apoya la idea de que las crestas mesiales evolucionaron antes que las crestas distales en virtud de la frecuente retención de la crista obliqua en Victoriapithecus, un rasgo que ocupa el área en la que los lóbidos distales deberían ocluirse. De hecho, dada la estructura del molar superior de los catarrinos primitivos, se podría haber predicho que el lofidio mesial y los cíbridos evolucionarían primero, ya que su camino oclusal a través de la fosa formada por la fóvea mesial y distal de los molares superiores no está interrumpido por las crestas. Además de conservar ocasionalmente cristae obliqua, Victoriapithecus también posee de forma variable hipoconúlidos y conserva cierto grado de bunodoncia. Los cercopitecoides coronarios más jóvenes refinan aún más la bilofodoncia al evolucionar los molares superiores e inferiores que son cada vez más similares, con la pérdida completa de los hipoconúlidos M1 y M2, la pérdida de la crista obliqua y un mayor desarrollo de la cresta.

Aunque las comparaciones entre un pequeño número de dientes cercopitecoides sucesivos no pueden establecer definitivamente una tendencia evolutiva, los especímenes M3 de Nsungwepithecus, Alophia, Noropithecus y Victoriapithecus (Fig. 2 E-I) sugieren un punto de partida para el tercer molar inferior cercopitecoide en el que las hendiduras bucales media y distal proporcionan aberturas para las cúspides bucales de los molares superiores. A continuación, las cúspides distales se diferencian cada vez más, las cúspides linguales y bucales se acercan entre sí, el cristid obliqua se angula más agudamente en dirección lingual, las cúspides accesorias mesiolinguales comienzan a fusionarse en lo que más tarde se convertirá en el postmetacristid y el preentocristid, Los cuspúlidos más centrales desaparecen, y el cuspúlido distolingual aumenta de tamaño hasta convertirse en la cúspide C6 (tuberculum sextum), cuyo tamaño creciente hace que el hipoconúlido rote distobucalmente (Apéndice SI, Nota de Información Suplementaria 3 y Fig. S11). Sin embargo, la variación observada dentro de la gran muestra más joven de Victoriapithecus macinnesi previene contra la sobreinterpretación de estas observaciones.

Las explicaciones funcionales de los molares bilofodontales suelen enfatizar la cinemática de las palas entrelazadas y alineadas transversalmente (29⇓-31), que sobresalen en las funciones de cizallamiento y aplastamiento. Sin embargo, dado que Alophia sólo muestra un desarrollo incipiente de la porción mesiolingual del lofidio anterior, su capacidad de cizallamiento habría sido menor que en los cercopitecoides actuales. Esta observación plantea la cuestión de qué ventaja adaptativa podría obtener y qué nicho dietético podría ocupar un mono con sólo un desarrollo incipiente de los lóbulos transversales. Trabajos anteriores sobre la utilidad de la bilofodoncia (3, 32) han demostrado que los lóbulos y los lóbidos de los molares superiores e inferiores, respectivamente, se ocluyen de forma dinámica durante la masticación y son guiados por abrazaderas complementarias a medida que pasan a la oclusión (fase I de un ciclo de masticación). En los molares inferiores, estas cavidades están compuestas en gran parte por las mencionadas hendiduras bucales, tan características de los cercopitecoides. La hendidura bucal mediana es la más grande de estas hendiduras, y alberga el lóbulo mesial del molar superior (principalmente la superficie lingual del paracono). Los lóbulos distales son guiados por las cavidades formadas entre los molares como resultado de sus esquinas curvas y la presencia de hendiduras bucales mesiales y distales. Todas estas cavidades están presentes en Alophia. En combinación con la alineación transversal de las cúspides, esta geometría habría permitido el mismo patrón de masticación y oclusión visto en los cercopitecoides modernos, pero con un menor desarrollo de las estructuras de cizallamiento. Curiosamente, aunque las mitades bucales de los molares lofídicos no participan en el cizallamiento, las mitades linguales de los lofídicos sí (3, p. 333). El incipiente protolófido lingual M2, presente en KNM-NW 49735, lleva las facetas de desgaste 7n y 5, que se desarrollan en parte como resultado del cizallamiento a través del premetacristidio y postmetacristidio por el posthipocrista y el preprotocrista (3, 32). En otras palabras, Alophia parece haber comenzado a evolucionar la mitad del protolófido implicada en el cizallamiento.

De acuerdo con esto, la ventaja principal de la morfología oclusal observada en Alophia fue presumiblemente la guía de las cúspides a través de la fase I del ciclo de masticación, terminando con el impacto de las superficies de trituración orientadas lingualmente del molar inferior (10n) contra las superficies orientadas bucalmente de los molares superiores (9, 10n). De ser así, esta etapa temprana de la evolución dental de los cercopitecoides presenciada en Alophia puede haber sido impulsada por sus ventajas en el aplastamiento de elementos alimenticios más que en el cizallamiento de los mismos, sugiriendo así la importancia de los alimentos más duros en la dieta, como frutas y semillas (33, 34) más que las hojas. El incipiente lófido mesial que posee Alophia en KNM-NW 49735 insinúa que puede mostrar el inicio de la presión selectiva para el cizallamiento, un rasgo que se expandió más plenamente en la evolución posterior de la bilofodoncia completa. Sin embargo, la aparente persistencia de una dependencia de las cúspides en lugar de los lóbulos sugiere que una dentición más simple que carece de una verdadera bilofodoncia fue una adaptación estable durante los primeros millones de años de la evolución de los cercopitecoides.

El polen recuperado de un pozo de exploración en la cuenca de Lokichar que data del Oligoceno tardío al Mioceno temprano demuestra que esta región tenía una pluviosidad de entre 1.200 y 1.600 mm/año, una estación seca bien definida y un mosaico de bosque semicaducifolio y bosque húmedo similar al que hay a lo largo del límite sur de la selva guineo-congolesa (35). Esta reconstrucción del hábitat, combinada con la evidencia de la morfología oclusal de Alophia, sugiere fuertemente que Alophia era un primate que vivía en el bosque con una dieta primaria de frutas y semillas más que de hojas. Estos datos no apoyan la idea de que la divergencia inicial de los monos y simios del Viejo Mundo estuviera relacionada con un cambio ambiental hacia hábitats más abiertos, como se ha hipotetizado basándose en miembros posteriores de Victoriapithecidae (24, 36).

La recuperación de Alophia, un miembro basal de la radiación cercopitecoide de la primera parte del Mioceno temprano, ofrece apoyo a las estimaciones moleculares de una fecha del Paleógeno tardío para la divergencia cercopitecoide-hominoide (4⇓⇓-7, 26) y aporta información morfológica sobre el origen y la evolución de los monos del Viejo Mundo a partir de un intervalo de tiempo crítico pero raramente muestreado en el África subsahariana.