Livingstons erste Filmrolle war 1992 in Dolly Partons Straight Talk. Er zog nach Los Angeles und spielte Nebenrollen in Some Folks Call it a Sling Blade und The Low Life. Seine erste Rolle in einem großen Film bekam Livingston 1996 in Swingers. Er spielte die männliche Hauptrolle, Peter Gibbons, in dem Komödien-Kultklassiker Office Space, in dem auch Jennifer Aniston mitspielte und der von Mike Judge geschrieben und inszeniert wurde. Außerdem spielte er in der HBO-Miniserie Band of Brothers die Rolle des Captain Lewis Nixon III neben Donnie Wahlberg und Damian Lewis. Livingston erweiterte sein Rollenspektrum, als er in Adaptation (2002) einen Hollywood-Agenten, in The Cooler (2003) einen schmierigen Ivy-League-Neuling gegenüber Alec Baldwins Casino-Boss und in Winter Solstice und Pretty Persuasion (beide 2005) einen Lehrer spielte. Außerdem spielte er in der fünften und sechsten Staffel von Sex and the City den sardonischen Schriftsteller Jack Berger, Carries Kurzzeit-Freund. Er hatte einen Gastauftritt in der Folge „TB or Not TB“ von House. Im Jahr 2006 spielte er die Rolle des FBI-Unterhändlers Matt Flannery in der Fox-Serie Standoff mit Rosemarie DeWitt in der Hauptrolle und war Werbesprecher für Sprint Nextel.
Im Sommer 2007 trat Livingston auf der Off-Broadway-Bühne in der Weltpremiere von Neil LaBute’s In a Dark Dark House, produziert vom MCC Theater, mit Frederick Weller und Louisa Krause auf. Die Show lief von Mai bis Juli im Lucille Lortel Theatre in New York City. Im November 2007 wurde der Indie-Film Holly gedreht, der die Geschichte eines vietnamesischen Mädchens erzählt, das in Kambodscha in den Sexhandel verschleppt wird. Livingston spielte Patrick, einen zwielichtigen Kartenhai, der entschlossen ist, Holly vor ihrem unheilvollen Schicksal zu bewahren.
Im Jahr 2009 stellte er den Flugingenieur Maddux Donner in der Serie Defying Gravity dar, die nach der ersten Staffel abgesetzt wurde.
Im Jahr 2010 spielte Livingston eine Nebenrolle in der Jay Roach-Komödie Dinner for Schmucks. Am 26. Februar 2013 bestätigte Entertainment Weekly, dass er in der vierten Staffel von HBOs Boardwalk Empire mitspielen würde.
Im Jahr 2013 spielte Livingston in der Indie-Komödie Drinking Buddies an der Seite von Olivia Wilde, Jake Johnson und Anna Kendrick eine Nebenrolle. Drinking Buddies erhielt positive Kritiken von den Kritikern. Rotten Tomatoes gibt dem Film eine Punktzahl von 82% basierend auf 97 Bewertungen.
Livingston spielt derzeit in der Publikums-Comedy-Fernsehserie Loudermilk. In der von Peter Farrelly produzierten Serie spielt Livingston die Titelrolle von Sam Loudermilk, einem Berater für Drogenmissbrauch, der auch ein genesender Alkoholiker ist, der für sein schlechtes Verhalten und seine Einstellung bekannt ist. Die Serie feierte im Oktober 2017 Premiere und wurde im April 2018 für eine zweite Staffel verlängert, die im Oktober 2018 Premiere feierte. Im Dezember 2018 wurde bekannt gegeben, dass Audience die Serie für eine dritte Staffel verlängert hat. Er spielt auch die Hauptrolle in dem ABC-Drama A Million Little Things als Jon Dixon, dessen Selbstmord seine Gruppe von Freunden dazu bringt, ihr eigenes Leben zu überdenken.