Il primo ruolo cinematografico di Livingston fu nel 1992, in Straight Talk di Dolly Parton. Si è trasferito a Los Angeles e ha avuto ruoli di supporto in Some Folks Call it a Sling Blade e The Low Life. Livingston ottenne il suo primo ruolo in un film importante in Swingers del 1996. Ha recitato come protagonista maschile, Peter Gibbons, nella commedia cult Office Space, con Jennifer Aniston e scritta e diretta da Mike Judge. È apparso anche nella miniserie della HBO Band of Brothers nel ruolo del capitano Lewis Nixon III, al fianco di Donnie Wahlberg e Damian Lewis. Livingston ha ampliato la sua varietà di ruoli quando ha interpretato un agente di Hollywood in Adaptation (2002), un subdolo rampante della Ivy League di fronte al boss del casinò Alec Baldwin in The Cooler (2003) e gli insegnanti in Winter Solstice e Pretty Persuasion (entrambi 2005). È apparso anche nel ruolo del sardonico scrittore Jack Berger, il fidanzato a breve termine di Carrie nella quinta e sesta stagione di Sex and the City. Ha fatto da guest-star nell’episodio “TB o non TB” di House. Nel 2006, ha interpretato il negoziatore dell’FBI Matt Flannery nella serie Fox Standoff, con Rosemarie DeWitt, ed è stato testimonial pubblicitario per Sprint Nextel.
Nell’estate del 2007, Livingston è apparso sul palco off-Broadway nella prima mondiale di In a Dark Dark House di Neil LaBute, prodotta dal MCC Theater, con Frederick Weller e Louisa Krause. Lo spettacolo è andato in scena da maggio a luglio al Lucille Lortel Theatre di New York. Nel novembre 2007, il film indie Holly ha raccontato la storia di una ragazza vietnamita trafficata nel commercio del sesso in Cambogia. Livingston ha interpretato Patrick, un losco squalo delle carte che diventa determinato a salvare Holly dal suo destino sfortunato.
In 2009, ha interpretato l’ingegnere di volo Maddux Donner nella serie Defying Gravity, che è stato cancellato dopo la sua prima stagione.
In 2010, Livingston co-protagonista nella commedia Jay Roach Dinner for Schmucks. Il 26 febbraio 2013, Entertainment Weekly ha confermato che si sarebbe unito al cast di Boardwalk Empire della HBO per la quarta stagione.
Nel 2013, Livingston co-protagonista della commedia indie Drinking Buddies accanto a Olivia Wilde, Jake Johnson e Anna Kendrick. Drinking Buddies ha ricevuto recensioni positive dalla critica. Rotten Tomatoes dà al film un punteggio di 82% basato su 97 recensioni.
Livingston attualmente recita nella serie televisiva Audience comedy, Loudermilk. Nella serie prodotta da Peter Farrelly, Livingston interpreta il ruolo principale di Sam Loudermilk, un consulente per l’abuso di sostanze che è anche un alcolista in fase di recupero, noto per il suo cattivo comportamento e atteggiamento. Lo show ha debuttato nell’ottobre 2017 ed è stato rinnovato nell’aprile 2018 per una seconda stagione che ha debuttato nell’ottobre 2018. Nel dicembre 2018, è stato annunciato che Audience ha rinnovato la serie per una terza stagione. È anche protagonista del dramma ABC A Million Little Things nel ruolo di Jon Dixon, il cui suicidio provoca il suo gruppo di amici a valutare le proprie vite.