Livingstons første filmrolle var i 1992 i Dolly Partons Straight Talk. Han flyttede til Los Angeles og fik biroller i Some Folks Call it a Sling Blade og The Low Life. Livingston fik sin første rolle i en storfilm i 1996’s Swingers. Han spillede den mandlige hovedrolle, Peter Gibbons, i komedie-kultklassikeren Office Space, som havde Jennifer Aniston med i hovedrollen og var skrevet og instrueret af Mike Judge. Han medvirkede også i HBO’s miniserie Band of Brothers som kaptajn Lewis Nixon III over for Donnie Wahlberg og Damian Lewis. Livingston udvidede sit udvalg af roller, da han spillede en Hollywood-agent i Adaptation (2002), en væmmelig Ivy League-opkomling over for Alec Baldwins casinoboss i The Cooler (2003) og lærere i Winter Solstice og Pretty Persuasion (begge 2005). Han optrådte også som den sardoniske forfatter Jack Berger, Carries kortvarige kæreste i den femte og sjette sæson af Sex and the City. Han medvirkede som gæstestjerne i afsnittet “TB or Not TB” af House. I 2006 spillede han hovedrollen som FBI-forhandler Matt Flannery i Fox-serien Standoff, med Rosemarie DeWitt, og han var reklametalsmand for Sprint Nextel.
I sommeren 2007 optrådte Livingston på off-Broadway-scenen i verdenspremieren af Neil LaButes In a Dark Dark House, produceret af MCC Theater, med Frederick Weller og Louisa Krause. Forestillingen løb af stablen i maj-juli på Lucille Lortel Theatre i New York City. I november 2007 blev indiefilmen Holly vist, som fortæller historien om en vietnamesisk pige, der er blevet handlet til sexhandel i Cambodja. Livingston spillede hovedrollen som Patrick, en lyssky korthaj, der bliver fast besluttet på at redde Holly fra hendes uheldige skæbne.
I 2009 portrætterede han flymekaniker Maddux Donner i serien Defying Gravity, som blev aflyst efter første sæson.
I 2010 spillede Livingston med i Jay Roach-komedien Dinner for Schmucks. Den 26. februar 2013 bekræftede Entertainment Weekly, at han ville indgå i besætningen af HBO’s Boardwalk Empire i fjerde sæson.
I 2013 spillede Livingston med i indiekomedien Drinking Buddies sammen med Olivia Wilde, Jake Johnson og Anna Kendrick. Drinking Buddies modtog positive anmeldelser fra kritikerne. Rotten Tomatoes giver filmen en score på 82 % baseret på 97 anmeldelser.
Livingston spiller i øjeblikket med i tv-serien Loudermilk, der er en komedie fra publikum. I den Peter Farrelly producerede serie spiller Livingston titelrollen som Sam Loudermilk, en rådgiver i stofmisbrug, der også er en alkoholiker i bedring, som er kendt for sin dårlige opførsel og attitude. Serien havde premiere i oktober 2017 og blev forlænget i april 2018 til en anden sæson, der fik premiere i oktober 2018. I december 2018 blev det annonceret, at Audience havde fornyet serien for en tredje sæson. Han er også med i ABC-dramaet A Million Little Things i rollen som Jon Dixon, hvis selvmord får hans gruppe af venner til at evaluere deres eget liv.