Le premier rôle au cinéma de Livingston est en 1992, dans Straight Talk de Dolly Parton. Il déménage à Los Angeles et obtient des rôles secondaires dans Some Folks Call it a Sling Blade et The Low Life. Livingston a décroché son premier rôle dans un grand film en 1996, dans Swingers. Il joue le rôle principal, Peter Gibbons, dans la comédie culte Office Space, avec Jennifer Aniston, écrite et réalisée par Mike Judge. Il est également apparu dans la mini-série Band of Brothers de HBO, dans le rôle du capitaine Lewis Nixon III, face à Donnie Wahlberg et Damian Lewis. Livingston a élargi sa variété de rôles en jouant un agent d’Hollywood dans Adaptation (2002), un arriviste sournois de la Ivy League face au patron de casino d’Alec Baldwin dans The Cooler (2003) et des enseignants dans Winter Solstice et Pretty Persuasion (tous deux en 2005). Il a également joué le rôle de l’écrivain sardonique Jack Berger, le petit ami à court terme de Carrie, dans les cinquième et sixième saisons de Sex and the City. Il a fait une apparition dans l’épisode « TB or Not TB » de House. En 2006, il a joué le rôle du négociateur du FBI Matt Flannery dans la série Standoff de Fox, avec Rosemarie DeWitt, et il a été porte-parole publicitaire pour Sprint Nextel.
À l’été 2007, Livingston est apparu sur la scène off-Broadway dans la première mondiale de In a Dark Dark House de Neil LaBute, produite par le MCC Theater, avec Frederick Weller et Louisa Krause. Le spectacle a été présenté de mai à juillet au Lucille Lortel Theatre de New York. En novembre 2007, le film indépendant Holly raconte l’histoire d’une jeune fille vietnamienne victime d’un trafic sexuel au Cambodge. Livingston a joué le rôle de Patrick, un requin de la carte louche qui devient déterminé à sauver Holly de son destin malheureux.
En 2009, il a interprété l’ingénieur de vol Maddux Donner dans la série Defying Gravity, qui a été annulée après sa première saison.
En 2010, Livingston a joué dans la comédie de Jay Roach Dinner for Schmucks. Le 26 février 2013, Entertainment Weekly a confirmé qu’il rejoindrait le casting de la série Boardwalk Empire de HBO pour la quatrième saison.
En 2013, Livingston a joué dans la comédie indépendante Drinking Buddies aux côtés d’Olivia Wilde, Jake Johnson et Anna Kendrick. Drinking Buddies a reçu des critiques positives de la part des critiques. Rotten Tomatoes donne au film un score de 82% sur la base de 97 avis.
Livingston joue actuellement dans la série télévisée comique Audience, Loudermilk. Dans la série produite par Peter Farrelly, Livingston joue le rôle-titre de Sam Loudermilk, un conseiller en toxicomanie qui est aussi un alcoolique en voie de guérison, connu pour son mauvais comportement et son attitude. La série a été créée en octobre 2017 et a été renouvelée en avril 2018 pour une deuxième saison qui a été créée en octobre 2018. En décembre 2018, il a été annoncé qu’Audience avait renouvelé la série pour une troisième saison. Il joue également dans le drame d’ABC A Million Little Things dans le rôle de Jon Dixon, dont le suicide amène son groupe d’amis à évaluer leur propre vie.