Discussie
Alophia lijkt op leden van de Victoriapithecidae, een uitgestorven familie van primitieve Oudwereldapen die zich onderscheidt van de Cercopithecinae en de Colobinae door het ontbreken van de volledige ontwikkeling van de bilophodontie in de boven- of onderkies, het variabel behouden van een crista obliqua, de variabele aanwezigheid van M1 en M2 hypoconuliden, en de P3 en P4 die sterk schuin georiënteerd zijn ten opzichte van de rij wangtanden (8) (Fig. 1 en SI Appendix, Fig. S10). Victoriapitheciden (Fig. 2) vertonen ook typisch een hoge graad van basale molaire flare als gevolg van de nauwe benadering van de kaakpunten ten opzichte van de kroonbreedte, maar dit is minder ontwikkeld bij A. metios, die slechts matige flare heeft omdat de conische molaire kuspen dichter bij de rand van de kroon zijn gepositioneerd, en de kaakpunten meer superieur zijn georiënteerd, behalve misschien voor de M1 metaconide, die zeer licht buccaal lijkt te zijn verschoven (Figs. 1 en 2). Evenals Noropithecus en Victoriapithecus bezit Alophia ook een cristid obliqua die iets linguaal eindigt ten opzichte van het protoconid (Fig. 2 en SI Appendix, Fig. S11).
Diagnostische kenmerken van de evolutie van het gebit van vroege cercopithecoiden door de tijd heen. De soorten zijn gerangschikt van links naar rechts van geologisch oudste naar jongste en voor vergelijkingsgemak op dezelfde mesiodistale lengte geschaald. De gepaarde bovenste rij illustreert belangrijke kenmerken van de M2 als gekleurde overlays van (A) Alophia, KNM-NW 49732 (∼22,2 Ma), Kenia, linker M2; (B) Alophia, KNM-NW 49735 (∼21.9 Ma), Kenia, rechter M2 (omgekeerd ter vergelijking); (C) Noropithecus, KNM-WS 12638 (16 Ma), Kenia, rechter M2 (omgekeerd ter vergelijking); en (D) Victoriapithecus, KNM-MB 34 (∼15,5 Ma), Kenia, linker M2. Alophia heeft met Noropithecus en Victoriapithecus een beginnend linguaal protolophid (alleen B), buccale spleet, hypoconulid, en een schuin georiënteerde cristid obliqua. De gepaarde onderste rij illustreert belangrijke kenmerken van de M3 als gekleurde overlays van (E) Nsungewepithecus, RRBP 11178 (∼25,2 Ma), Tanzania, linker M3; (F) Alophia, KNM-NW 49732 (∼22,2 Ma), Kenia, linker M3; (G) Alophia, KNM-NW 49735 (∼21,9 Ma), Kenia, rechter M3; (G) Alophia, KNM-NW 49735 (∼21,2 Ma), Tanzania, linker M3.9 Ma), Kenia, rechter M3 (ter vergelijking omgedraaid); (H) Noropithecus, KNM-WS 12642 (16 Ma), Kenia, rechter M3 (ter vergelijking omgedraaid); en (I) Victoriapithecus, KNM-MB 18993 (∼15,5 Ma), Kenia, rechter M3 (ter vergelijking omgedraaid). Alle M3-tanden delen een paar buccale spleten (gele lijnen). Een kleine cuspulide geïdentificeerd als C6 cusp (tuberculum sextum) (blauwe cirkel) is aanwezig in (E) Nsungewepithecus (11) maar is meer ontwikkeld in de jongere soorten. Een mesiale lophide (witte lijn) is aanwezig in (E) Nsungewepithecus terwijl zowel mesiale als distale lophiden aanwezig zijn in (H) Noropithecus en (I) Victoriapithecus; beide lophiden zijn afwezig in Alophia (F en G). Zie SI Appendix, Supplementary Information Note 3 en Fig. S11 voor discussie. M2 legenda: geel, buccale spleet; rood, hypoconulid; wit, linguale protolophid; donkerblauw, cristid obliqua. M3 legenda: oranje, C-vormig paracristid; groen, licht buccaal cingulum; geel, diepe mediane (dikke) en distale (dunne) buccale spleten; rood, cristid flankerend hypoconulid (postcristid en prehypoconulid cristid); wit, lophide; donkerblauw, cristid obliqua; paars, mesiale wand van posterior fovea bestaande uit steile distale facetten van hypoconid en entoconid; lichtblauw gevulde cirkel, C6 cusp (tuberculum sextum). (A, B, en E-I) CT scan 3D renderings; (C en D) foto’s.
Alophia is uitzonderlijk in het hebben van beginnende tot geen ontwikkeling van lagere molaire cross-lophids (Fig. 2), het belangrijkste definiërende kenmerk dat Oude Wereld apen verenigt. Distale lophiden zijn onveranderlijk afwezig, hoewel de M1 en M2 van KNM-NW 49735 een mogelijk beginnende ontwikkeling van het mesiale lophid vertonen (Fig. 2B). De buccale zijde van het M2 metaconid van KNM-NW 49735 bestaat uit een mesiaal en een distaal facet, die elkaar ontmoeten om een verhoogde richel te vormen die zich vanaf de cusp apex in buccale richting uitstrekt. De twee facetten en de richel die erop rust, dalen buccaal af om te eindigen aan de basis van het protoconid (Fig. 2B), en vormen een beginnende linguale protolophide, of de helft van de mesiale lophide die aanwezig is bij alle andere cercopithecoïden (Fig. 2 C en D en SI Appendix, Supplementary Information Note 3 voor gedetailleerde beschrijvingen). De ontwikkeling van dit kenmerk op de M2 van KNM-NW 49732 (Fig. 2A) is niet duidelijk omdat een groot deel van het metaconide door postmortale etsing is afgeschraapt.
Men zou kunnen stellen dat Alophia de zustergroep van alle andere victoriapitheciden vertegenwoordigt omdat zijn gebit morfologisch primitiever is dan dat van alle tot nu toe bekende cercopithecoiden. Wij rekenen de Nakwai aap tot de Cercopithecoidea maar geven Alophia niet de Victoriapithecidae omdat onderzoekers al enige tijd erkennen dat de Victoriapithecidae waarschijnlijk “…een aantal verschillende stamcercopithecoïden omvat die in verschillende mate verwant zijn aan elkaar en misschien aan de krooncercopithecoïden” (8, p. 210). Pogingen om dit probleem op te lossen door een geneste reeks van monotypische zustertaxa op te richten wordt als ongewenst beschouwd omdat het tot instabiliteit leidt. Deze situatie wordt weerspiegeld in de fylogenetische analyse (Fig. 3), die aangeeft dat Alophia de meest primitieve cercopithecoide is die bekend is en dat Victoriapithecidae mogelijk parafyletisch zijn.
Phylogenetische plaatsing van A. metios. Strikte consensus van 24 even parsimonieuze bomen afgeleid van parsimony-analyse van 194 craniodentale en postcraniale kenmerken geeft aan dat Alophia de meest primitieve cercopithecoide is die bekend is. De in Fig. 2 afgebeelde taxa zijn in kleur gelabeld. Nsungwepithecus is slechts bekend van één M3; de toevoeging van zo’n fragmentarisch taxon kan problematisch zijn, maar het is hier opgenomen omdat het niet werd opgenomen in de fylogenetische analyse die bij de beschrijving ervan werd gevoegd (11). Boomlengte: 833; consistentie-index: 0.339; homoplasie-index: 0,663; retentie-index: 0.622. Gelabelde knooppunten: 1-kroon Catarrhini; 2-Cercopithecoidea; 3-Hominoidea. Zie Methods and SI Appendix, Supplementary Information Note 4 for discussion.
Opgemerkt moet worden dat de laat Oligocene Nsungwepithecus, bekend van een enkele lagere M3, onduidelijk ontwikkelde en laag-reliëf distale cuspen heeft te midden van een groot aantal kleine accessoire linguale cuspuliden (11), waardoor een vergelijking met de beter vertegenwoordigde Alophia wordt bemoeilijkt. Totdat meer informatie beschikbaar is over Nsungwepithecus, moet zijn exacte fylogenetische positie (Fig. 3) als voorlopig worden beschouwd. Gezien de beperkte morfologie die voor Nsungwepithecus kan worden waargenomen, lijkt het duidelijk dat de aanwezigheid van een mesiale lophide (Fig. 2E) verantwoordelijk is voor zijn meer afgeleide plaatsing in de fylogenie, maar in de meeste andere opzichten lijkt hij zelfs primitiever dan Alophia.
Modellen die trachten een adaptieve impuls te identificeren voor de divergentie van apen en apen, hoofdzakelijk gebaseerd op neontologische informatie (16, 17), lopen soms tegen het fossielenbestand aan, omdat vroege leden van beide groepen vaak een aantal van de belangrijke kenmerken missen die gebruikt worden om kroonclades te definiëren. Het voorstellen van beter geïnformeerde theorieën vereist direct empirisch bewijs over de basale leden van een clade, dat alleen uit fossielen kan komen.
De meest overvloedige bron van informatie over de morfologie van stamcercopithecoïden wordt gevonden in de rijkdom van fossielen van Maboko Island, Kenia (9) behorend tot het geslacht Victoriapithecus. Maboko is gedateerd in het vroege Midden Mioceen, of ∼15.5 Ma (24), slechts ∼3 miljoen jaar ouder dan de vroegst bekende fossiele colobines (25), en dateert waarschijnlijk van na de oorsprong van cercopithecoïden met misschien wel 10-15 Ma (4⇓⇓-7, 9, 26). Niettemin vertoont de morfologie van Victoriapithecus verschillende primitieve kenmerken die inzicht geven in de mozaïek aard van het cercopithecoïde gebit (b.v. variabel behoud van crista obliqua en hypoconuliden) (9) en de evolutie van bilophodontie.
Primitief als Victoriapithecus is, het is duidelijk een cercopithecoïde vanwege zijn bilophodont onderkiezen (9, 27). Het is onvermijdelijk dat de identificatie van steeds meer basale leden van de cercopithecoide clade zal worden bemoeilijkt, tenzij de conditie van “bilophodontie” in een herkenbare vorm kan worden geïdentificeerd nabij de basis van de clade. De variabel complete lophs die bij Victoriapithecus zijn waargenomen suggereren sterk dat we dit resultaat niet moeten verwachten, en Alophia bevestigt dit punt. Hoewel bij Alophia complete lophiden ontbreken, is een groot deel van de algemene structuur van de onderste molaire kronen cercopithecoïd-achtig: De kronen worden bezet door vier hoofdkiezen, symmetrisch gerangschikt in een rechthoekige vorm, de buccale kaken zijn zuilvormig en onderscheiden, de buccale spleten zijn diep, de mediane buccale spleet is bijzonder cercopithecoïdisch door zijn grotere breedte en uitbreiding naar het centrale deel van de tand, en de M3 hypoconulide is distobuccaal geroteerd door de expansie van de C6-kies (tuberculum sextum).
Tot nu toe, omdat bilophodontie een gemakkelijke manier bood om fossiele cercopithecoïden te identificeren, was het onnodig om andere kenmerken op te sommen die lidmaatschap van deze clade zouden kunnen vaststellen. Echter, in gevallen zoals de vroege evaluatie van Prohylobates tandyi, een soort waarvan de kiezen te sterk afgesleten zijn om ondubbelzinnig bewijs van lophiden te leveren, merkten Szalay en Delson (28) op dat de zuilvormige buccale cuspen en de onderscheidende mediane buccale spleet kenmerken waren die uniek waren voor cercopithecoïden, en daarmee identificeerden zij impliciet de morfologie van de mediane buccale spleet als kenmerkend voor cercopithecoïden bij afwezigheid van aantoonbare bilophodontie. Alophia bevestigt nu dat zowel de zuilvormige buccale spleet als de aanwezigheid van een mediane buccale spleet aanwezig waren in een vroeg stadium van de evolutie van de cercopithecoïden, toen de protolophide nog in ontwikkeling was en de hypolophide nog niet was geëvolueerd. Aangezien de mediane buccale spleet niet wordt waargenomen bij stamcatarrhines, lijkt dit kenmerk nu te dienen als een diagnostisch kenmerk van primitieve stamcercopithecoïden, zelfs in de afwezigheid van bilophodontie.
Deze kijk op de molaire morfologie van vroege cercopithecoïden maakt het mogelijk om hypotheses te stellen over vroege stadia in de verwerving van bilophodontie bij cercopithecoïden. De gebitskenmerken die bij Alophia zijn waargenomen suggereren dat het fenotypische uitgangspunt voor het cercopithecoide gebit een algemeen basaal catarrhine patroon was, zoals dat is waargenomen bij de Fayum propliopithecines (27). De eerste stappen in de richting van bilophodontie omvatten de uitlijning van de vier hoofdkieskiezen in een mesiaal en een distaal paar en de ontwikkeling van geprononceerde buccale spleten die de mesiale en distale groepen van elkaar scheiden. De ontwikkeling van de mediane buccale spleet lijkt aanvankelijk te zijn geaccommodeerd door een meer linguale afbuiging van de cristid obliqua zoals gezien bij Alophia (Fig. 2 A, B, F, en G en SI Appendix, Fig. S11). Deze stap werd gevolgd of begeleid door reductie van de M1 en M2 hypoconuliden (Fig. 2 A en B), kenmerken die onbekend zijn voor Nsungwepithecus omdat deze vertegenwoordigd wordt door een enkele M3. Vervolgens kwamen de slagtandpunten dichter bij elkaar te liggen naarmate de slagtandbasissen opgeblazen werden, misschien door incorporatie van het cingulum. De ontwikkeling van de transversale afschuivingskammen die de lophiden en lophiden sieren, lijkt op grond van de huidige gegevens asynchroon te zijn geweest. De eerste cristide schijnt het mediale protocristide te zijn geweest aan de linguale zijde van het mesiale lophid. Hoe lang het heeft geduurd voordat de mesiale cristiden voltooid waren, of de ontwikkeling van de cristiden op het distale lophid, is nog onduidelijk. Victoriapithecus ondersteunt echter de gevolgtrekking dat de mesiale cristiden zich eerder ontwikkelden dan de distale cristiden door het veelvuldig voorkomen van de crista obliqua bij Victoriapithecus, een kenmerk dat het gebied inneemt waarin de distale lophiden zouden moeten occluderen. In feite zou men, gezien de structuur van de primitieve catarrhine bovenkies, hebben kunnen voorspellen dat de mesiale lophiden en cristiden het eerst zouden evolueren, omdat hun occlusale pad over de trog gevormd door de mesiale en distale fovea van de bovenkiezen niet wordt onderbroken door cristae. Behalve dat Victoriapithecus af en toe cristae obliqua heeft, bezit hij ook hypoconuliden en een zekere mate van bunodontie. Jonge krooncercopitheciden verfijnen de bilophodontie verder door boven- en onderkiezen te ontwikkelen die steeds meer op elkaar gaan lijken, met volledig verlies van M1 en M2 hypoconuliden, verlies van de crista obliqua, en een verhoogde kuifontwikkeling.
Hoewel vergelijkingen tussen een klein aantal in de tijd opeenvolgende cercopithecoide tanden niet definitief een evolutionaire trend kunnen vaststellen, suggereren M3 specimens van Nsungwepithecus, Alophia, Noropithecus, en Victoriapithecus (Fig. 2 E-I) een beginpunt voor de cercopithecoide onderste derde molaar waarbij de mediane en distale buccale spleten embrasures bieden voor de buccale cuspen van de bovenste molaren. De distale cuspen worden vervolgens steeds duidelijker, de linguale en buccale cuspen komen dichter bij elkaar te liggen, de cristid obliqua wordt scherper gehoekt in linguale richting, mesiolinguale accessoire cuspuliden beginnen samen te smelten tot wat later de postmetacristid en preentocristid wordt, de meer centraal geplaatste cuspuliden verdwijnen, en het distolinguale cuspulid wordt groter en wordt de C6 cusp (tuberculum sextum), waarvan de toenemende grootte het hypoconulid distobuccaal doet roteren (SI Appendix, Supplementary Information Note 3 en Fig. S11). De variatie die binnen de jongere grote Victoriapithecus macinnesi steekproef is waargenomen, waarschuwt echter voor een overinterpretatie van deze waarnemingen.
Functionele verklaringen van bilophodontkiezen benadrukken gewoonlijk de kinematica van in elkaar grijpende transversaal uitgelijnde bladen (29⇓-31), die uitblinken in zowel de scheurende als de verbrijzelende functie. Echter, omdat Alophia slechts een beginnende ontwikkeling van het mesiolinguale deel van het voorste lophid laat zien, zou zijn scheercapaciteit minder zijn geweest dan bij de overgebleven cercopithecoïden. Deze waarneming doet de vraag rijzen welk adaptief voordeel kan worden behaald en welke voedingsniche zou kunnen worden ingenomen door een aap met slechts een beginnende ontwikkeling van transversale lophiden. Eerder werk over het nut van bilophodontie (3, 32) heeft aangetoond dat de lophs en lophids van respectievelijk de boven- en onderkiezen tijdens het kauwen op dynamische wijze occluderen en geleid worden door complementaire embrasures als zij in occlusie gaan (fase I van een kauwcyclus). Bij de onderkiezen bestaan deze uitsteeksels grotendeels uit de eerder genoemde buccale spleten, die zo kenmerkend zijn voor cercopithecoïden. De mediane buccale spleet is de grootste van deze spleten en herbergt de mesiale loph van de bovenmolaar (voornamelijk het linguale oppervlak van de paracone). De distale lophs worden geleid door embrasures gevormd tussen de molaren als gevolg van hun gebogen hoeken en de aanwezigheid van mesiale en distale buccale spleten. Al deze embrasures zijn aanwezig bij Alophia. In combinatie met de transversale uitlijning van de hoektanden zou deze geometrie hetzelfde patroon van kauwen en occlusie mogelijk hebben gemaakt als bij moderne cercopithecoïden, maar met minder ontwikkeling van scherende structuren. Interessant is dat, hoewel de buccale helften van de molaire lophiden niet betrokken zijn bij het afschuiven, de linguale helften van de lophiden dat wel zijn (3, p. 333). Het beginnende linguale protolophid M2, aanwezig in KNM-NW 49735, draagt de slijtfacetten 7n en 5, die mede ontstaan door afschuiving over het premetacristid en postmetacristid door de posthypocrista en preprotocrista (3, 32). Met andere woorden, Alophia lijkt te zijn begonnen met de ontwikkeling van de helft van het protolophide dat betrokken is bij het afschuiven.
Het primaire voordeel van de occlusale morfologie die bij Alophia werd gezien, was vermoedelijk de geleiding van de hoektanden door fase I van de kauwcyclus, eindigend met de impact van de linguaal georiënteerde drukoppervlakken van de onderkies (10n) tegen de buccaal georiënteerde oppervlakken van de bovenkiezen (9, 10n). Als dat zo is, dan is dit vroege stadium van de evolutie van het gebit van de cercopithecoïden, zoals bij Alophia, wellicht ingegeven door de voordelen van het verbrijzelen van voedsel in plaats van het afknippen ervan, wat wijst op het belang van harder voedsel in het dieet, zoals vruchten en zaden (33, 34) in plaats van bladeren. De beginnende mesiale lophid bezeten door Alophia in KNM-NW 49735 laat vermoeden dat het de initiëring van selectieve druk voor het scheren vertoont, een kenmerk dat meer tot uiting komt in de latere evolutie van volledige bilophodontie. De schijnbare persistentie van een afhankelijkheid van cuspen in plaats van lophs suggereert echter dat een eenvoudiger gebit zonder echte bilophodontie een stabiele aanpassing was gedurende de eerste paar miljoen jaar van de cercopithecoide evolutie.
Stuifmeel uit een exploratieput in het Lokichar Basin daterend uit het Laat Oligoceen tot Vroeg Mioceen toont aan dat deze regio een neerslag had tussen 1200 en 1600 mm/j, een duidelijk omschreven droog seizoen, en een mozaïek van halfverliezend bos en vochtig bos vergelijkbaar met dat langs de zuidelijke grens van het Guineo-Congolische regenwoud (35). Deze reconstructie van de habitat, gecombineerd met het bewijs van Alophia’s occlusale morfologie, suggereert sterk dat Alophia een bosbewonende primaat was met een primair dieet van vruchten en zaden in plaats van bladeren. Deze gegevens geven geen steun aan de opvatting dat de aanvankelijke divergentie van apen en mensapen in de Oude Wereld verband hield met veranderingen in het milieu naar meer open habitats, zoals is verondersteld op grond van latere leden van de Victoriapithecidae (24, 36).
Het terugvinden van Alophia, een basaal lid van de cercopithecoide radiatie uit het vroegste deel van het Vroeg Mioceen, biedt ondersteuning voor moleculaire schattingen van een laat-Paleogene datum voor cercopithecoide-hominoide divergentie (4⇓⇓-7, 26) en levert morfologische informatie over de oorsprong en evolutie van de Oude Wereld apen uit een kritisch maar zelden bemonsterd tijdsinterval in Sub-Sahara Afrika.