El primer papel cinematográfico de Livingston fue en 1992, en Straight Talk de Dolly Parton. Se trasladó a Los Ángeles y participó en papeles secundarios en Some Folks Call it a Sling Blade y The Low Life. Livingston consiguió su primer papel en una película importante en Swingers, de 1996. También interpretó al protagonista masculino, Peter Gibbons, en la comedia de culto Office Space, coprotagonizada por Jennifer Aniston y escrita y dirigida por Mike Judge. También apareció en la miniserie de HBO Band of Brothers como el capitán Lewis Nixon III junto a Donnie Wahlberg y Damian Lewis. Livingston amplió su variedad de papeles cuando interpretó a un agente de Hollywood en Adaptation (2002), a un advenedizo de la Ivy League frente al jefe de un casino de Alec Baldwin en The Cooler (2003) y a profesores en Winter Solstice y Pretty Persuasion (ambas en 2005). También apareció como el sardónico escritor Jack Berger, el novio a corto plazo de Carrie en las temporadas quinta y sexta de Sexo en Nueva York. Actuó como invitado en el episodio «TB or Not TB» de House. En 2006, interpretó al negociador del FBI Matt Flannery en la serie de la Fox Standoff, coprotagonizada por Rosemarie DeWitt, y fue portavoz publicitario de Sprint Nextel.
En el verano de 2007, Livingston apareció en el escenario off-Broadway en el estreno mundial de la obra de Neil LaBute In a Dark Dark House, producida por el MCC Theater, con Frederick Weller y Louisa Krause. El espectáculo se representó entre mayo y julio en el teatro Lucille Lortel de Nueva York. En noviembre de 2007, la película indie Holly contaba la historia de una chica vietnamita víctima del tráfico sexual en Camboya. Livingston protagonizó el papel de Patrick, un turbio tahúr que se empeña en salvar a Holly de su mal destino.
En 2009, interpretó al ingeniero de vuelo Maddux Donner en la serie Defying Gravity, que fue cancelada tras su primera temporada.
En 2010, Livingston coprotagonizó la comedia de Jay Roach Dinner for Schmucks. El 26 de febrero de 2013, Entertainment Weekly confirmó que se uniría al reparto de Boardwalk Empire de HBO para la cuarta temporada.
En 2013, Livingston coprotagonizó la comedia indie Drinking Buddies junto a Olivia Wilde, Jake Johnson y Anna Kendrick. Drinking Buddies recibió críticas positivas de los críticos. Rotten Tomatoes da a la película una puntuación del 82% basada en 97 reseñas.
Livingston protagoniza actualmente la serie de televisión de comedia del público, Loudermilk. En la serie producida por Peter Farrelly, Livingston interpreta el papel principal de Sam Loudermilk, un consejero de abuso de sustancias que también es un alcohólico en recuperación que es conocido por su mal comportamiento y actitud. La serie se estrenó en octubre de 2017 y fue renovada en abril de 2018 para una segunda temporada que se estrenó en octubre de 2018. En diciembre de 2018, se anunció que Audience había renovado la serie para una tercera temporada. También protagoniza el drama de ABC A Million Little Things como Jon Dixon, cuyo suicidio hace que su grupo de amigos evalúe sus propias vidas.