Crawford begann seine Karriere als Kinderschauspieler. Er gehörte 1955 zu den Original-Mouseketeers der Walt Disney Company und spielte auf der Bühne, in Filmen und im Fernsehen.
Disney begann mit 24 Original-Mouseketeers, aber am Ende der ersten Staffel reduzierte das Studio die Zahl auf 12, und Crawford wurde aus seinem Vertrag entlassen. Sein erster großer Durchbruch als Schauspieler folgte mit der Titelrolle in einer Lux Video Theatre-Produktion von „Little Boy Lost“, die am 15. März 1956 live von NBC ausgestrahlt wurde. Außerdem trat er 1956 in der beliebten Westernserie The Lone Ranger auf, in einer der wenigen farbigen Episoden dieser Serie. Nach diesem Auftritt arbeitete der junge Schauspieler kontinuierlich mit vielen erfahrenen Schauspielern und Regisseuren zusammen. In den zweieinhalb Jahren seiner freiberuflichen Tätigkeit sammelte er fast 60 Fernsehrollen an, darunter eine Hauptrolle in drei Episoden der NBC-Serie The Loretta Young Show und einen Auftritt als Manuel in „I Am an American“, einer Episode des syndizierten Kriminaldramas Sheriff of Cochise. 1958 spielte er die Rolle des Bobby Adams in dem Drama Courage of Black Beauty. In der CBS-Fernsehserie Tales of Wells Fargo“ spielte er 1958 die Rolle des Tommy Peel in der Folge The Dealer“. Bis zum Frühjahr 1958 hatte er außerdem 14 anspruchsvolle Rollen in Live-Teleplays für das Matinee Theatre von NBC gespielt, trat in der CBS-Sitcom Mr. Adams and Eve, in der Wagon Train-Episode „The Sally Potter Story“ (in der auch Martin Milner auftrat) und in den syndizierten Serien Crossroads, Sheriff of Cochise und Whirlybirds auf und drehte drei Pilotfilme für Fernsehserien. Der dritte Pilotfilm, der als Episode von Dick Powells Zane Grey Theater gedreht wurde, wurde von ABC übernommen und die erste Staffel von The Rifleman begann im Juli 1958 mit den Dreharbeiten.
Crawford wurde im Alter von 13 Jahren für einen Emmy Award als bester Nebendarsteller nominiert. Er erhielt die Nominierung für seine Rolle als Mark McCain (der Sohn von Lucas McCain, gespielt von Chuck Connors) in der ABC-Serie The Rifleman. Crawford spielte auch einen kleinen Jungen namens Clay Holden, der sich in einer Folge von „Branded“ aus dem Jahr 1965 mit Connors anfreundet. Während der fünf Staffeln von The Rifleman herrschte zwischen Connors und Crawford in der Darstellung ihrer Vater-Sohn-Beziehung eine bemerkenswerte Chemie auf dem Bildschirm. Sie waren noch immer eng befreundet, als Connors am 10. November 1992 starb, und Crawford hielt eine Trauerrede bei Connors‘ Gedenkfeier.
Während der späten 1950er und frühen 1960er Jahre hatte Crawford eine große Popularität bei amerikanischen Teenagern und eine Plattenkarriere bei Del-Fi Records, die vier Billboard Top-40-Hits hervorbrachte, darunter die Single „Cindy’s Birthday“, die 1962 auf Platz acht landete. Zu seinen weiteren Hits gehörten „Rumors“ (Platz 12, 1962), „Your Nose is Gonna Grow“ (Platz 14, 1962) und „Proud“ (Platz 29, 1963).
Ende 1961 trat Crawford als Victor in der Episode „A Very Bright Boy“ der ABC-Sitcom The Donna Reed Show auf. Sein Bruder Robert hatte ebenfalls eine Gastrolle in der Donna Reed Show übernommen. Einmal 1964 und einmal 1965 trat Crawford in dem NBC-Bildungsdrama Mr. Novak auf und spielte JoJo Rizzo.
Crawford spielte Jeff, Wilburs Nachbar in Mister Ed – Staffel sechs, Folge zwei (1965) – der sich mehr für Popmusik als für seine Algebra interessierte.
Zu seinen Filmen gehört die Rolle eines Indianers in dem einzigartigen Abenteuerfilm Indian Paint (1965). Er spielte eine Figur, die mit einem gestörten jungen Mädchen, gespielt von Kim Darby, in The Restless Ones (1965) zu tun hatte, und spielte eine Figur, die von John Waynes Figur in El Dorado (1967) erschossen wurde. 1969 spielte er den jungen Hilfssheriff Billy Norris in der The Big Valley-Episode „The Other Face Of Justice“.
Während seiner zweijährigen Dienstzeit in der US-Armee arbeitete Crawford an Ausbildungsfilmen als Produktionskoordinator, Regieassistent, Drehbuchbetreuer und gelegentlicher Schauspieler. Bei seiner ehrenvollen Entlassung im Dezember 1967 hatte er den Rang eines Sergeants inne.
Im Jahr 1968 spielte Crawford einen Soldaten, der in „By the Numbers“, einer Episode der beliebten Fernsehserie Hawaii Five-O, wegen Mordes gesucht wurde.
Die Auferstehung des Broncho Billy war ein USC-Studentenfilm, den Crawford als Gefallen für seinen engen Freund, den Produzenten John Longenecker, drehte. Er gewann 1970 den Academy Award für den besten Live-Action-Kurzfilm.
Der nackte Affe war ein teilweise animierter Spielfilm aus dem Jahr 1973 mit Crawford und Victoria Principal in den Hauptrollen, produziert von Hugh Hefner.
Im Jahr 1976 spielte Crawford die Rolle des Ben Shelby in der zehnten Episode der dritten Staffel von Little House on the Prairie, „The Hunters“.
Crawford trat 1985 in einer Folge von Murder, She Wrote als Sheriffs Deputy Noah Paisley auf.
Crawford spielte eine Schlüsselrolle in der frühen Karriere der Entertainerin Victoria Jackson, die durch Saturday Night Live bekannt wurde. Nachdem die beiden zusammen in einer Sommerproduktion von Meet Me in St. Louis aufgetreten waren, schenkte er ihr ein One-Way-Ticket nach Kalifornien und ermutigte sie, eine Hollywood-Karriere zu verfolgen. Dies führte Jackson zu frühen Auftritten in der Tonight Show Starring Johnny Carson, bevor sie zu einer festen Größe in SNL wurde.
Ab 1992 leitete Crawford ein in Kalifornien ansässiges Vintage Dance Orchestra, das bei besonderen Veranstaltungen auftrat. Der offizielle Name der Band war JCO (Johnny Crawford Orchestra). Das JCO-Logo erschien auf Crawfords Schlagzeug, wenn die Band in Las Vegas auftrat. Die Band wurde vom Playboy Jazz Festival gesponsert, und das Orchester war die erste Wahl für 15 aufeinanderfolgende jährliche Art Directors Guild Awards Shows im Beverly Hilton in Beverly Hills. Eine remasterte Version des hoch bewerteten ersten Albums des Orchesters, Sweepin‘ the Clouds Away, wurde am 21. August 2012 auf dem Label CD Baby (Vertrieb) veröffentlicht.