Williams gab 1993 ihr Schauspieldebüt in einer nicht-sprechenden Rolle in dem Drama Indian Summer, in dem auch ihre Schwester Kimberly mitspielte. Danach spielte sie von 1994 bis 1996 die Teenagerin Danielle Andropoulos in der Seifenoper As the World Turns.
Williams spielte die Hauptrolle in der Fernsehserie Good Morning, Miami (2002-2004). Seitdem hat sie auch in Episoden von Psych, How I Met Your Mother, mehreren Episoden von E-Ring, mehreren Episoden von Huff, Law & Order: Special Victims Unit, mehrere Episoden von Side Order of Life, The Mentalist, Monk, C.S.I., Royal Pains, mehrere Episoden von Saving Grace, Love Bites, The Protector, Retired at 35, und mehrere Episoden von Warehouse 13. Williams hatte auch eine Gastrolle in American Dreams, in der sie die Sängerin Sandie Shaw spielte und Shaws Hit „(There’s) Always Something There to Remind Me“ von 1964 in American Bandstand vortrug.
Im Jahr 2007 spielte sie die Hauptrolle in dem Off-Broadway-Stück Burleigh Grime$ und erschien als Victoria, eine Cupcake-Bäckerin, in sechs Episoden der Fernsehserie How I Met Your Mother; eine Rolle, die sie in den letzten Staffeln der Serie wieder aufnahm.
Im Jahr 2010 spielte sie die Hauptrolle in den Lifetime-Filmen Patricia Cornwell’s The Front und At Risk, die am 17. April 2010 auf dem Sender Premiere hatten. Sie gewann auch eine Online-Umfrage, die von den Produktionsmitarbeitern von How I Met Your Mother durchgeführt wurde und bei der es darum ging, welche Ex-Freundin von Ted Mosby, der Hauptfigur der Serie, der Liebling der Fans ist. Ihre Figur, Victoria, gewann mit 128 zu 117 Stimmen vor Robin Scherbatsky, mit einigen wenigen Stimmen für andere Kandidaten.
In den Jahren 2011 und 2012 spielte sie die Rolle der Claire in der Verfilmung von „Something Borrowed“ an der Seite von Kate Hudson, John Krasinski und ihrer College-Mitbewohnerin Ginnifer Goodwin, und sie wiederholte auch ihre Rolle als Victoria in „How I Met Your Mother“.
Sie gab ihr Broadway-Debüt am 28. September 2013 in John Grishams A Time To Kill in der Rolle der Jurastudentin Ellen Roarke, die Premiere war am 20. Oktober 2013. Zuvor hatte sie beim Williamstown Theater Festival mitgewirkt und als Zweitbesetzung für Rachel Weisz und Gretchen Mol gegenüber Paul Rudd in der Off-Broadway-Weltpremiere des Stücks The Shape of Things von Neil LaBute gearbeitet. Sie spielte beide weiblichen Hauptrollen mehrmals während der Laufzeit.
In den Jahren 2015 und 2016 spielte Williams eine fiktionalisierte Version der realen Ehefrau des Komikers Jim Gaffigan in der Jim Gaffigan Show auf Comedy Central, einer Sitcom über ein Paar, das seine fünf kleinen Kinder in einer Zwei-Zimmer-Wohnung in New York City großzieht, in der auch Michael Ian Black und Adam Goldberg mitspielen.