Macaco primitivo do Velho Mundo do primeiro Mioceno do Quénia e a evolução da bilophodontia cercopitecoide

Discussão

Alophia assemelha-se a membros do Victoriapithecidae, uma extinta família de macacos primitivos do Velho Mundo distinguida da Cercopithecinae e Colobinae por carecer de desenvolvimento pleno de bilophodonty na série molar superior ou inferior, retenção variável de uma obliqua crista, presença variável de hipoconulídios M1 e M2, e P3 e P4 orientados em sentido fortemente oblíquo para a fileira dentária da bochecha (8) (Fig. 1 e SI Apêndice, Fig. S10). As Victoriapithecids (Fig. 2) também apresentam tipicamente um alto grau de erupção molar basal devido à aproximação próxima das pontas das cúspides em relação à largura da coroa, mas isso é menos desenvolvido nos metios A., que apresentam apenas erupção moderada porque as cúspides molares cônicas estão posicionadas mais próximas da margem da coroa, e as pontas das cúspides estão orientadas de forma mais superior, exceto talvez pela metacônide M1, que parece ser deslocada muito levemente vestibularmente (Figs. 1 e 2). Tal como Noropithecus e Victoriapithecus, Alophia também possui um obliqua estaladiço que termina ligeiramente lingual ao protoconídio (Fig. 2 e Apêndice SI, Fig. S11).

Alophia é excepcional em ter incipiente a nenhum desenvolvimento de lófides cruzadas molares inferiores (Fig. 2), a principal característica definidora que une os macacos do Velho Mundo. Os lófidos distais estão invariavelmente ausentes, embora os M1 e M2 do KNM-NW 49735 exibam o que pode ser um desenvolvimento incipiente do lófido mesial (Fig. 2B). O lado vestibular do metaconídio M2 do KNM-NW 49735 consiste em uma face mesial e uma face distal, que se encontram para formar uma crista elevada que se estende do ápice da cúspide no sentido vestibular. As duas facetas e a crista que as supera descem vestibularmente para terminar na base do protoconídio (Fig. 2B), formando um protolófido lingual incipiente, ou metade do lófido mesial que está presente em todos os outros cercopitecóides (Fig. 2 C e D e Apêndice SI, Nota de Informação Complementar 3 para descrições detalhadas). O desenvolvimento desta característica no M2 do KNM-NW 49732 (Fig. 2A) não é claro porque grande parte do metaconídio é abreviado por gravura postmortem.

A hipótese de que Alophia representa o grupo irmão de todos os outros cercopitecóides porque a sua dentição é mais morfologicamente primitiva do que qualquer cercopitecoide previamente conhecido. Incluímos o macaco Nakwai na Cercopithecoidea mas abstemo-nos de atribuir Alophia à Victoriapithecidae porque os investigadores reconhecem há algum tempo que a Victoriapithecidae provavelmente “…engloba uma série de diferentes cercopithecoides de caule que ocupam diferentes graus de relação uns com os outros e talvez com os cercopithecoides de coroa” (8, p. 210). A tentativa de resolver esta questão através da montagem de uma série aninhada de taxa irmã monotípica tem sido considerada indesejável porque leva à instabilidade. Esta situação é refletida na análise filogenética (Fig. 3), que indica que Alophia é o cercopithecoide mais primitivo conhecido e que Victoriapithecidae pode ser parafilética.

Deve-se notar que o Nsungwepithecus oligocênico tardio, conhecido de uma única M3 inferior, tem desenvolvido indistintamente e cúspides distais de baixo relevo em meio a um grande número de pequenas cúspides linguais acessórias (11), complicando assim uma comparação com a Alophia melhor representada. Até que o Nsungwepithecus seja conhecido por material mais informativo, sua posição filogenética precisa (Fig. 3) deve ser considerada como experimental. Dada a morfologia limitada observável para o Nsungwepithecus, parece claro que a presença de um lófido mesial (Fig. 2E) é responsável pela sua colocação mais derivada na filogenia, mas na maioria dos outros aspectos parece ainda mais primitiva do que a Alophia.

Modelos que procuram identificar um impulso adaptativo para a divergência de macacos e macacos baseado principalmente em informação neontológica (16, 17), às vezes correm atrás do registro fóssil porque os membros iniciais de ambos os grupos frequentemente não possuem alguns dos traços importantes usados para definir clades de coroa . Propor teorias melhor informadas requer evidência empírica direta sobre os membros basais de um clade, que podem vir apenas de fósseis.

A fonte de informação mais abundante sobre a morfologia dos cercopithecoides de caule é encontrada na riqueza de fósseis da ilha Maboko, Quênia (9) pertencentes ao gênero Victoriapithecus. Maboko é datado do início do Mioceno Médio, ou ∼15.5 Ma (24), apenas ∼3 milhões de anos mais velho que os primeiros colobinos fósseis conhecidos (25), e provavelmente é posterior à origem dos cercopithecoides por talvez 10-15 Ma (4⇓⇓-7, 9, 26). No entanto, a morfologia de Victoriapithecus exibe várias características primitivas que fornecem uma visão da natureza mosaica da dentição cercopitecoide (por exemplo, retenção variável de obliqua crista e hipoconulides) (9) e a evolução da bilophodontia.

Primitiva como Victoriapithecus é, é claramente uma cercopitecoide por causa de seus molares inferiores de bilophodontia (9, 27). É inevitável que a identificação de membros cada vez mais basais do clade cercopitecoide seja complicada a menos que a condição de “bilophodonty” possa ser identificada de forma reconhecível perto da base do clade. Os lophs variavelmente completos vistos em Victoriapithecus sugerem fortemente que não devemos esperar este resultado, e Alophia confirma este ponto. Embora a Alophia não tenha lófides completas, grande parte da estrutura geral das coroas molares inferiores é do tipo cercopitecoide: As coroas são ocupadas por quatro cúspides principais dispostas simetricamente em forma retangular, as cúspides vestibulares são colunares e distintas, as fendas vestibulares são profundas, a fenda vestibular mediana é particularmente tipo cercopitecoide com sua maior largura e extensão em direção à porção central do dente, e o hipoconulide M3 é girado distobucalmente pela expansão da cúspide C6 (tuberculum sextum).

Até agora, como a bilophodontia oferecia uma maneira fácil de identificar os cercopithecoides fósseis, era desnecessário enumerar outros traços que pudessem diagnosticar a adesão a esse clade. Entretanto, em casos como a avaliação precoce de Prohylobates tandyi, uma espécie em que os molares estão muito desgastados para fornecer evidências inequívocas de lofides, Szalay e Delson (28) observaram que suas cúspides vestibulares colunares e fenda vestibular mediana distinta eram características exclusivas dos cercopitecóides, e ao fazê-lo implicitamente identificaram a morfologia da fenda vestibular mediana como diagnóstico de cercopitecóides na ausência de bilophodontia demonstrável. Alophia agora confirma que tanto a forma da cúspide colunar vestibular quanto a presença de uma fenda vestibular mediana estavam presentes em um estágio inicial da evolução cercopitecóide, quando o protolófido era incipiente e o hipolófido ainda não havia evoluído. Como a fenda vestibular mediana não é observada entre as catarrotes, esta característica parece servir agora como um traço diagnóstico de cercopithecoides de caule primitivos mesmo na ausência de bilophodontia.

Esta visão da morfologia molar precoce dos molares cercopithecoides permite levantar hipóteses sobre estágios iniciais na aquisição da bilophodontia cercopithecoide. As características dentárias observadas em Alophia sugerem que o ponto de partida fenotípico para a dentição cercopitecoide foi um padrão de catarro basal generalizado, como o observado entre as propliopithecinas de Fayum (27). Os passos iniciais em direção à bilophodontia incluíram o alinhamento das quatro cúspides molares principais em um par mesial e distal e o desenvolvimento de fissuras vestibulares pronunciadas separando as moieties mesiais e distais. O desenvolvimento da fenda vestibular mediana parece ter sido acomodado inicialmente por uma deflexão mais lingual da obliqua crocante, como visto em Alophia (Fig. 2 A, B, F e G e SI Apêndice, Fig. S11). Este passo foi seguido ou acompanhado pela redução dos hipoconulídios M1 e M2 (Fig. 2 A e B), características desconhecidas para o Nsungwepithecus porque é representado por um único M3. Posteriormente, as pontas das cúspides tornaram-se mais aproximadas à medida que as bases das cúspides foram sendo infladas, talvez através da incorporação do cingulo. O desenvolvimento das cristas de cisalhamento transversais que adornam os lophs e lófides parece, com base nas evidências atuais, ter sido assíncrono. A primeira cristídea parece ter sido o protocristídeo medial no lado lingual do lófido mesial. Quanto tempo levou para a conclusão dos cristids mesiais, ou o desenvolvimento dos cristids no lophid distal ainda não está claro. No entanto, Victoriapithecus acrescenta suporte à inferência de que os cristids mesiais evoluíram antes dos cristids distais em virtude da frequente retenção do obliqua crista em Victoriapithecus, uma característica que ocupa a área na qual os lophids distais devem ocluir. De fato, dada a estrutura do molar superior da catarralha primitiva, pode-se prever que o lófido mesial e os cristais evoluiriam primeiro, uma vez que sua via oclusal através do canal formado pelos fóveos mesiais e distais dos molares superiores não é interrompida por cristae. Além de reter cristae obliqua ocasional, Victoriapithecus também possui hipoconulídios e retém um grau de bunodontia. Os cercopithecoides de coroa mais jovens refinam ainda mais a bilophodontia, desenvolvendo molares superiores e inferiores cada vez mais semelhantes, com perda completa dos hipoconulídios M1 e M2, perda do obliqua cristae, e desenvolvimento acentuado da cristae.

Explicações funcionais dos molares de bilophodont geralmente enfatizam a cinemática do encravamento das lâminas transversalmente alinhadas (29⇓-31), que se destacam tanto nas funções de cisalhamento como de esmagamento. Entretanto, como a Alophia mostra apenas um desenvolvimento incipiente da porção mesiolingual do lófido anterior, sua capacidade de cisalhamento teria sido menor do que nos cercopitecóides existentes. Esta observação levanta a questão de qual a vantagem adaptativa que pode ser obtida e qual o nicho dietético que pode ser ocupado por um macaco com apenas desenvolvimento incipiente de lophs transversais. Trabalhos anteriores sobre a utilidade da bilophodontia (3, 32) demonstraram que os lophs e lophids dos molares superiores e inferiores, respectivamente, ocluem de forma dinâmica durante a mastigação e são guiados por embrulhos complementares à medida que se movem para a oclusão (fase I de um ciclo de mastigação). Nos molares inferiores, essas embrulhaduras são em grande parte compostas pelas fissuras vestibulares acima mencionadas, que são tão distintas dos cercopitecóides. A fenda vestibular mediana é a maior dessas fissuras, e acomoda o loph mesial do molar superior (principalmente a superfície lingual do paracone). Os lophs distais são guiados por embrulhos formados entre os molares como resultado de seus cantos curvos e da presença de fendas vestibulares mesiais e distais. Todas estas embrulhaduras estão presentes em Alophia. Em combinação com o alinhamento transversal das cúspides, esta geometria teria permitido o mesmo padrão de mastigação e oclusão visto nos cercopitecóides modernos, mas com menor desenvolvimento das estruturas de cisalhamento. Curiosamente, embora as metades vestibulares dos lófidos molares não estejam envolvidas no cisalhamento, as metades linguais dos lófidos estão (3, p. 333). O incipiente protolófido lingual M2, presente no KNM-NW 49735, apresenta as facetas de desgaste 7n e 5, que se desenvolvem em parte como resultado do cisalhamento através do pré-metacristídeo e do pós-metacristídeo pelo pós e pré-protocristídeo (3, 32). Em outras palavras, Alophia parece ter começado a evoluir a metade do protolófido envolvido no tosquiar.

De acordo com isso, a vantagem primária da morfologia oclusal vista em Alophia foi presumivelmente a orientação das cúspides através da fase I do ciclo de mastigação, terminando com o impacto das superfícies de esmagamento do molar inferior (10n) orientadas lingualmente contra as superfícies orientadas bucalmente dos molares superiores (9, 10n). Se assim for, esta fase inicial da evolução dentária cercopitecoide testemunhada na Alophia pode ter sido impulsionada pelas suas vantagens em esmagar os alimentos em vez de os tosquiar, sugerindo assim a importância de alimentos mais duros na dieta, como frutos e sementes (33, 34) em vez de folhas. O lófido mesial incipiente possuído pela Alophia no KNM-NW 49735 indica que ela pode exibir o início da pressão seletiva para o tosquiar, uma característica mais expandida na evolução posterior da bilophodontia completa. No entanto, a aparente persistência de uma dependência de cúspides em vez de lophs sugere que uma dentição mais simples sem bilophodontia verdadeira foi uma adaptação estável para os primeiros vários milhões de anos de evolução do cercopithecoide.

Pólen recuperado de um poço de exploração na Bacia de Lokichar datado do Oligoceno tardio ao Mioceno precoce demonstra que esta região teve chuvas entre 1.200 e 1.600 mm/ano, uma estação seca bem definida, e um mosaico de floresta semidecídua e bosque úmido semelhante ao da fronteira sul da floresta tropical guineo-congoliana (35). Esta reconstrução do habitat, combinada com evidências da morfologia oclusal de Alophia, sugere fortemente que Alophia era um primata da floresta com uma dieta primária de frutos e sementes em vez de folhas. Estes dados não acrescentam qualquer suporte à noção de que a divergência inicial dos macacos e macacos do Velho Mundo estava ligada à mudança ambiental em direcção a habitats mais abertos, como tem sido hipotética com base em membros posteriores de Victoriapithecidae (24, 36).

A recuperação da Alophia, um membro basal da radiação cercopithecoide da porção mais antiga do Mioceno Primitivo, oferece suporte para estimativas moleculares de uma data Paleogene tardia para divergência cercopithecoide-hominoide (4⇓⇓-7, 26) e contribui com informação morfológica sobre a origem e evolução dos macacos do Velho Mundo a partir de um intervalo de tempo crítico mas raramente amostrado na África Sub-Sahariana.