Pierwsza rola filmowa Rona Livingstona miała miejsce w 1992 roku, w filmie Dolly Parton’s Straight Talk. Następnie przeniósł się do Los Angeles i zagrał drugoplanowe role w filmach Some Folks Call it a Sling Blade i The Low Life. W 1996 roku Livingston po raz pierwszy zagrał w dużym filmie – Swingers. Zagrał główną rolę męską, Petera Gibbonsa, w kultowym filmie komediowym Office Space, w którym wystąpiła Jennifer Aniston, a autorem scenariusza i reżyserem był Mike Judge. Wystąpił również w miniserialu HBO Band of Brothers jako kapitan Lewis Nixon III, u boku Donniego Wahlberga i Damiana Lewisa. Livingston poszerzył wachlarz swoich ról, grając hollywoodzkiego agenta w Adaptacji (2002), łaskawcę z Ivy League naprzeciwko szefa kasyna Aleca Baldwina w The Cooler (2003) oraz nauczycieli w Zimowym przesileniu i Pretty Persuasion (oba 2005). Pojawił się również jako sardoniczny pisarz Jack Berger, krótkotrwały chłopak Carrie w piątym i szóstym sezonie serialu Sex and the City. Gościnnie wystąpił w odcinku „TB or Not TB” serialu House. W 2006 roku zagrał rolę negocjatora FBI Matta Flannery’ego w serialu Foxa Standoff, w którym wystąpiła Rosemarie DeWitt, i był rzecznikiem reklamowym firmy Sprint Nextel.
W lecie 2007 roku Livingston pojawił się na scenie off-Broadway w światowej premierze sztuki Neila LaBute’a In a Dark Dark House, wyprodukowanej przez MCC Theater, z Frederickiem Wellerem i Louisą Krause. Spektakl wystawiany był od maja do lipca w Lucille Lortel Theatre w Nowym Jorku. W listopadzie 2007 roku powstał niezależny film Holly, opowiadający historię wietnamskiej dziewczyny, która trafiła do Kambodży, gdzie zajmowała się handlem żywym towarem. Livingston wystąpił jako Patrick, podejrzany rekin karciany, który staje się zdeterminowany, aby uratować Holly od jej złego losu.
W 2009 roku sportretował inżyniera lotu Madduxa Donnera w serialu Defying Gravity, który został anulowany po pierwszym sezonie.
W 2010 roku Livingston wystąpił w komedii Jaya Roacha Dinner for Schmucks. 26 lutego 2013 roku tygodnik Entertainment Weekly potwierdził, że dołączy on do obsady czwartego sezonu serialu HBO Boardwalk Empire.
W 2013 roku Livingston wystąpił w komedii niezależnej Drinking Buddies u boku Olivii Wilde, Jake’a Johnsona i Anny Kendrick. Drinking Buddies otrzymał pozytywne recenzje od krytyków. Rotten Tomatoes daje filmowi wynik 82% w oparciu o 97 recenzji.
Livingston obecnie gwiazdy w serialu komediowym Audience, Loudermilk. W serii wyprodukowanej przez Petera Farrelly, Livingston gra tytułową rolę Sama Loudermilk, doradcy ds. Nadużywania substancji, który jest również odzyskującym alkoholik, który jest znany ze swojego złego zachowania i postawy. Program miał premierę w październiku 2017 roku i został odnowiony w kwietniu 2018 roku na drugi sezon, który miał premierę w październiku 2018 roku. W grudniu 2018 roku ogłoszono, że Audience odnowiło serię na trzeci sezon. Jest również gwiazdą w dramacie ABC A Million Little Things jako Jon Dixon, którego samobójstwo powoduje, że jego grupa przyjaciół ocenia własne życie.
.