Livingston’s eerste filmrol was in 1992, in Dolly Parton’s Straight Talk. Hij verhuisde naar Los Angeles en kreeg bijrollen in Some Folks Call it a Sling Blade en The Low Life. Livingston kreeg zijn eerste rol in een grote film in Swingers (1996). Hij speelde de mannelijke hoofdrol, Peter Gibbons, in de cult-komedie Office Space, met Jennifer Aniston in de hoofdrol en geschreven en geregisseerd door Mike Judge. Hij was ook te zien in HBO’s miniserie Band of Brothers als Captain Lewis Nixon III tegenover Donnie Wahlberg en Damian Lewis. Livingston breidde zijn scala aan rollen uit toen hij een Hollywood-agent speelde in Adaptation (2002), een ondeugende Ivy League upstart tegenover Alec Baldwin’s casino baas in The Cooler (2003) en leraren in Winter Solstice en Pretty Persuasion (beide 2005). Hij was ook te zien als de sardonische schrijver Jack Berger, Carrie’s vriendje voor korte termijn in het vijfde en zesde seizoen van Sex and the City. Hij speelde een gastrol in de aflevering “TB or Not TB” van House. In 2006 speelde hij als FBI onderhandelaar Matt Flannery in de Fox serie Standoff, met Rosemarie DeWitt in de hoofdrol, en hij was een reclame woordvoerder voor Sprint Nextel.
In de zomer van 2007, Livingston verscheen op het off-Broadway podium in de wereldpremière van Neil LaBute’s In a Dark Dark House, geproduceerd door MCC Theater, met Frederick Weller en Louisa Krause. De show liep van mei tot juli in het Lucille Lortel Theatre in New York City. In november 2007 verscheen de indiefilm Holly, het verhaal van een Vietnamees meisje dat verhandeld wordt in de sekshandel in Cambodja. Livingston speelde de hoofdrol als Patrick, een louche kaartspeler die vastbesloten is Holly te redden van haar noodlot.
In 2009 vertolkte hij boordwerktuigkundige Maddux Donner in de serie Defying Gravity, die na het eerste seizoen werd stopgezet.
In 2010 speelde Livingston mee in de Jay Roach-komedie Dinner for Schmucks. Op 26 februari 2013 bevestigde Entertainment Weekly dat hij zou toetreden tot de cast van HBO’s Boardwalk Empire voor het vierde seizoen.
In 2013 speelde Livingston mee in de indie-komedie Drinking Buddies naast Olivia Wilde, Jake Johnson en Anna Kendrick. Drinking Buddies kreeg positieve kritieken van critici. Rotten Tomatoes geeft de film een score van 82% op basis van 97 beoordelingen.
Livingston speelt momenteel in de Audience comedy televisieserie, Loudermilk. In de door Peter Farrelly geproduceerde serie speelt Livingston de titelrol van Sam Loudermilk, een drugsmisbruik counselor die ook een herstellende alcoholist is die bekend staat om zijn slechte gedrag en houding. De show ging in oktober 2017 in première en werd in april 2018 verlengd voor een tweede seizoen dat in oktober 2018 in première ging. In december 2018 werd bekend dat Audience de serie had verlengd voor een derde seizoen. Hij speelt ook in het ABC-drama A Million Little Things als Jon Dixon, wiens zelfmoord ervoor zorgt dat zijn groep vrienden hun eigen leven evalueren.