La sélection sexuelle postcopulatoire influence l’évolution du baculum chez les primates et les carnivores

Introduction

La morphologie des organes intromittents mâles est argumentée pour être soumise à une évolution divergente plus rapide que toute autre forme dans le royaume animal . Le baculum, ou os du pénis, ne suit pas cette tendance et a été décrit comme  » le plus diversifié de tous les os  » (, p. 1), variant considérablement en longueur, largeur et forme chez les Mammifères.

Le baculum n’est pas uniformément présent chez les mammifères. On pensait qu’il n’existait que dans huit des ordres de mammifères : Afrosoricida, Carnivora, Chiroptera, Dermoptera, Erinaceomorpha, Primates, Rodentia et Soricomorpha . Cependant, il a été récemment découvert qu’un lagomorphe, le pika américain (Ochonta princeps), possède également un petit baculum . Cette découverte suggère que la présence du baculum est peut-être plus répandue chez les mammifères qu’on ne le pensait jusqu’à présent. Certains ordres présentent un mélange de présence et d’absence de baculum chez les espèces ; il s’agit des Carnivores, des Chiroptères, des Primates et des Rodentia. Chez les Primates, par exemple, les humains, les tarsiers et plusieurs Platyrrhines n’ont pas de baculum. Les Lagomorphia peuvent être divisés de façon similaire. En dehors de la documentation de la présence et de l’absence du baculum à travers les ordres de mammifères, l’histoire évolutive du baculum n’avait pas été étudiée jusqu’à récemment, laissant de nombreuses questions sans réponse.

La morphologie génitale (et donc du baculum) est suggérée comme étant soumise à la sélection sexuelle . Les quelques tests empiriques menés à ce jour peuvent soutenir cette hypothèse. Stockley et al. ont constaté que la largeur du baculum chez les souris domestiques polygames (Mus domesticus) était un prédicteur significatif du succès reproducteur des mâles. Simmons & Firman ont pu manipuler expérimentalement la largeur du baculum en modifiant le niveau de pression de sélection sexuelle dans des populations de souris domestiques. Après 27 générations, les populations avec des niveaux élevés de pression de sélection sexuelle postcopulatoire appliqués artificiellement avaient des bacules significativement plus épais que les populations dans lesquelles la monogamie était appliquée et la pression de sélection sexuelle était donc absente. Ces études indiquent que la sélection intra-sexuelle, en particulier la pression de sélection sexuelle postcopulatoire, pourrait être le moteur de l’évolution des bacules. Si c’est le cas, les bacules des populations soumises à des niveaux élevés de pression de sélection intra-sexuelle, comme celles ayant des systèmes d’accouplement polygames (multi-mâles, multi-femelles) ou saisonniers, devraient être soumis à des forces évolutives plus fortes.

Les différents systèmes d’accouplement génèrent une variation des niveaux de pression de sélection sexuelle postcopulatoire et donc une variabilité morphologique ; par exemple, les espèces ayant des niveaux élevés de compétition spermatique ont tendance à avoir de grands testicules par rapport à leur masse corporelle . La masse résiduelle des testicules est donc considérée comme une mesure fiable du système d’accouplement d’une population et donc du degré de pression de sélection sexuelle . Orr & Brennan a constaté que la masse relative des testicules était un prédicteur significatif de la présence du baculum chez les Chiroptères, Eulipotyphla, Primates et Rodentia. Cependant, la même étude n’a trouvé aucune relation entre la présence ou la largeur du baculum et le système d’accouplement, ce qui indique qu’une troisième variable peut être en jeu. Ramm a testé une relation entre la masse des testicules et la longueur du baculum dans quatre ordres en établissant d’abord le niveau de dépendance phylogénétique entre les espèces, puis en effectuant des régressions corrigées de manière appropriée. Une relation positive entre la masse des testicules et la longueur du baculum a été notée chez les Rodentia et les Carnivora, mais le même test n’a trouvé aucune relation chez les Primates ou les Chiroptères.

La fonction adaptative du baculum, sous des niveaux élevés de sélection intra-sexuelle, reste à établir. Une stratégie potentielle par laquelle un mâle pourrait augmenter son succès reproductif, en surclassant les mâles rivaux, est de prolonger l’intromission et par conséquent de retarder l’accouplement d’une femelle avec un autre mâle . L’hypothèse de l’intromission prolongée soutient que le baculum contribue à faciliter cette durée prolongée d’intromission en soutenant le pénis .

Dans ce contexte, le mécanisme proximal du baculum est d’agir comme une tige de soutien, renforçant le pénis et protégeant l’urètre pendant l’intromission prolongée . Une étude récente sur trois espèces différentes de chauve-souris a révélé que le baculum formait une unité fonctionnelle avec les corps caverneux, qui protégeaient l’extrémité du gland et la tige du pénis en érection . Les auteurs supposent que le baculum contribue également à limiter la constriction de l’urètre distal et de l’ouverture urétrale du pénis en érection pendant l’intromission, facilitant ainsi la circulation du sperme. Chez de nombreuses espèces de primates chez qui le baculum est allongé, l’extrémité distale de l’os dépasse légèrement de l’urètre lorsque le pénis est en érection. Cela pourrait mettre le baculum en contact avec le col de l’utérus d’une femme pendant l’intromission, facilitant le transfert du sperme dans le canal cervical .

Les preuves de l’hypothèse de l’intromission prolongée se sont jusqu’à présent avérées controversées. Les premières études ont trouvé que l’intromission prolongée était corrélée avec des bacules allongés chez les primates et les carnivores ; cependant, ces études n’ont pas pris en compte la non-indépendance statistique des données qui survient en raison d’une histoire évolutive partagée entre les espèces. Une étude ultérieure, corrigée pour tenir compte de la phylogénie, a testé une corrélation entre l’intromission prolongée et la longueur du baculum chez les carnivores d’Amérique du Nord, mais n’a pas trouvé de soutien pour l’hypothèse . Cependant, les données permettant de tester cette hypothèse n’étaient disponibles que pour 18 espèces, dont deux seulement étaient caractérisées comme ayant une courte durée d’intromission. Dixson et al. soutiennent que cet échantillon n’est pas suffisamment représentatif pour réfuter de manière décisive l’hypothèse de l’intromission prolongée, et ont effectué leur propre analyse corrigée phylogénétiquement sur un échantillon de 57 espèces de mammifères. Cette fois, une corrélation significative a été trouvée entre les deux variables. Bien que les deux études aient été corrigées pour la phylogénie, si le degré de dépendance phylogénique n’est pas établi avant qu’une analyse ne soit ajustée, la correction pour la phylogénie peut produire des résultats trompeurs ou incorrects, car le niveau de parenté entre les espèces varie au cours d’une phylogénie . Les analyses bayésiennes de Monte Carlo à chaîne de Markov (MCMC) permettent d’intégrer les phylogénies des espèces dans une analyse, plutôt que de simplement corriger pour la phylogénie, et peuvent donc produire des résultats plus fiables .

Dans une nouvelle étude, Schultz et al. ont utilisé les méthodes phylogénétiques antérieures de cartographie stochastique pour modéliser la présence et l’absence du baculum chez 954 espèces de mammifères, et soutiennent que le baculum a évolué indépendamment au moins neuf fois chez les mammifères. Cependant, il est peu probable que cet échantillon reflète le cours de l’évolution dans toute la classe des mammifères, en particulier parce que l’absence de baculum n’a été notée que chez 103 espèces.

Nous utilisons ici des méthodes phylogénétiques comparatives dans un cadre MCMC bayésien pour examiner l’histoire de l’évolution du baculum et étudier l’hypothèse selon laquelle des niveaux accrus de sélection intra-sexuelle affectent l’évolution du baculum. Nous avons d’abord reconstruit la trajectoire évolutive du baculum dans l’ensemble de la classe des mammifères et examiné le taux d’évolution du baculum dans l’ordre des primates. Ensuite, nous avons testé une relation entre la longueur du baculum et la masse des testicules à la fois chez les primates et les carnivores. Nous avons ensuite testé une évolution corrélée entre la présence du baculum et la durée de l’intromission chez les primates, avant d’effectuer des tests t phylogénétiques pour établir si les primates et les carnivores dont la durée de l’intromission est prolongée ont un baculum plus long que ceux dont la durée de l’intromission est courte. Enfin, nous avons utilisé les mêmes tests pour examiner si des niveaux accrus de pression de sélection sexuelle postcopulatoire causés par (i) des systèmes d’accouplement polygames et (ii) des modèles de reproduction saisonniers ont conduit à une augmentation de la longueur du baculum chez les primates. Les primates et les carnivores sont susceptibles d’être des groupes particulièrement intéressants à étudier, car il existe un mélange de présence et d’absence de baculum dans chaque ordre. Cela signifie que les différences entre ceux qui ont et ceux qui n’ont pas de baculum peuvent être suivies au niveau de l’espèce, plutôt qu’à travers les ordres. De plus, comme ces ordres sont sans doute plus étudiés que d’autres groupes de mammifères, il y a plus de données disponibles.

Si le baculum facilite l’intromission prolongée et la proximité accrue du col de l’utérus afin de réduire le niveau de compétition des spermatozoïdes et d’augmenter le succès reproductif, alors plusieurs prédictions peuvent être faites et testées. On s’attendrait à ce qu’il y ait une relation entre la longueur du baculum et la masse des testicules, qui peut être utilisée comme un indicateur du niveau de pression de sélection sexuelle postcopulatoire dans une population. La durée de l’intromission devrait être en corrélation avec la présence du baculum au cours de l’évolution. Les espèces dont la durée d’intromission est prolongée devraient avoir des bacules allongés. Enfin, les groupes dans lesquels la pression de sélection sexuelle postcopulatoire est la plus élevée, comme ceux dans lesquels l’accouplement est polygame ou se produit de manière saisonnière, devraient avoir des bacules plus longs que les groupes avec des niveaux plus faibles de pression de sélection sexuelle postcopulatoire.

Matériel et méthodes

Les reconstructions de l’état ancestral, les tests d’évolution corrélée, les tests de relations entre les traits et les tests t phylogénétiques ont tous été effectués en utilisant BayesTraits (v. 2) . Les données sur les traits ont été compilées à partir de la littérature (matériel supplémentaire électronique).

Une phylogénie superarborescente de 5020 mammifères existants a été utilisée pour reconstruire les états ancestraux de la présence du baculum à travers l’ordre des mammifères . Toutes les analyses des ordres des primates et des carnivores ont été menées sur une distribution postérieure de 10 000 phylogénies moléculaires déduites à l’aide de méthodes MCMC bayésiennes . Les chronogrammes ont été utilisés dans toutes les reconstructions d’états ancestraux et les tests d’évolution corrélée, tandis que les phylogrammes ont été utilisés dans les tests de relations entre les traits et les tests t phylogénétiques.

Une méthode MCMC à saut réversible avec un hyperprior exponentiel compris entre 0 et 0,07 a été utilisée pour estimer les états ancestraux discrets . Chaque chaîne a été exécutée pendant 5 millions d’itérations avec un burn-in de 50 000 itérations ; c’était le cas pour toutes les analyses à part le modèle à taux variable. Nous nous sommes intéressés à l’inférence de sept nœuds clés à travers la phylogénie des mammifères, ainsi qu’à l’état ancestral de la présence du baculum pour les ordres des primates et des carnivores (matériel supplémentaire électronique, figure S1). Les nœuds ont été construits à l’aide de la procédure  » add MRCA  » de BayesTraits.

Un modèle à taux variable a été utilisé pour reconstruire le cours de l’évolution de la longueur du baculum dans l’ordre des primates (selon Venditti et al.). Le modèle permet de modifier le taux d’évolution à travers une phylogénie au fil du temps, en identifiant quand et où les taux d’évolution ont différé sans connaissance préalable. Les branches allongées de l’arbre phylogénétique indiquent qu’un trait a évolué rapidement et les branches compressées indiquent des taux lents de changement de trait. Le modèle a été exécuté pendant 10 millions d’itérations, avec un burn-in de 100 000 itérations.

La longueur du baculum et la masse des testicules ont été testées pour une relation en utilisant une régression multiple entre la longueur du baculum, la masse des testicules et la masse corporelle du mâle adulte. Le modèle a été exécuté trois fois et la chaîne avec la médiane de la vraisemblance marginale logarithmique a été choisie ; cette approche a également été adoptée lors de l’évolution corrélée et des tests d’hypothèse. La proportion du paramètre de pente (β) qui a croisé zéro a été utilisée pour établir les valeurs p (suivant la méthode d’Organ et al. pour les tests t phylogénétiques).

Pour tester une évolution corrélée entre la présence du baculum et la durée de l’intromission, nous avons comparé la vraisemblance marginale logarithmique des modèles indépendants (traits contraints d’évoluer séparément) et dépendants. Un hyperprior exponentiel avec une plage de 0-0,05 a été utilisé. Les deux modèles ont été comparés à l’aide de facteurs de Bayes (FB) log-naturels, calculés comme deux fois la différence de vraisemblance marginale log entre les modèles. Les facteurs de Bayes ont été interprétés selon Kass et al. : 0-2, soutien minimal ; 2-6, soutien positif ; 6-10, soutien fort ; plus de 10, soutien très fort. La littérature récente a mis en évidence plusieurs problèmes liés à l’utilisation de la moyenne harmonique comme mesure d’estimation de la vraisemblance marginale logarithmique d’un modèle, ainsi que les mérites relatifs de la méthode d’échantillonnage de type « stepping-stone », qui est considérée comme plus précise. Nous avons donc utilisé la méthode d’échantillonnage par pas de pierre pour estimer la vraisemblance marginale logarithmique. Cent pierres ont été utilisées pour 10 000 itérations de la chaîne de Markov. Selon Xie et al, une distribution bêta (α, 1,0) a été utilisée et α a été fixé à 0,3. Les stepping-stones ont été utilisés de cette manière pour tous les tests de relations entre les traits, l’évolution corrélée et les tests t phylogénétiques.

Les tests t phylogénétiquesMC ont été utilisés pour tester des hypothèses tenant compte de la non-indépendance statistique des données, due à une histoire évolutive partagée (suivant Organ et al. ).

Résultats

Une analyse multi-états dans BayesTraits (n = 1818) indique que le mammifère ancestral ne possédait pas de baculum (absence de baculum, probabilité moyenne = 0,98). Les reconstructions de l’état ancestral sur six nœuds (tableau 1 ; matériel électronique supplémentaire, figure S1) suggèrent que le baculum a évolué pour la première fois après la séparation des mammifères non-placentaires et placentaires (absence de baculum, probabilité moyenne = 0,93), mais avant l’évolution de l’ancêtre commun le plus récent (ACPR) des primates et des carnivores (présence de baculum, probabilité moyenne = 0,99). Le primate et le carnivore ancestraux avaient tous deux un baculum (présence de baculum, probabilité moyenne = 1,00 et 1,00, respectivement).

La trajectoire évolutive de la longueur du baculum a été visualisée à l’aide du modèle à taux variable, qui étire ou rétrécit les branches d’un arbre phylogénétique en fonction des différents taux d’évolution des traits (figure 1 ; matériel supplémentaire électronique, figures S2-S4). Les primates présentent une variation marquée de la longueur du baculum, ce qui se reflète dans leur histoire évolutive. Très peu de changements ont eu lieu chez les platyrrhines et les tarsiers, qui ont tendance à avoir un baculum petit ou absent, ce qui indique que le baculum du primate ancestral était assez petit. En revanche, les strepsirrhines et les catarrhines ont subi des changements évolutifs relativement rapides et ont généralement des bacules plus longs que les platyrrhines et les tarsiers. Les singes représentent un groupe intéressant car ils ont subi des taux de changement élevés, mais ont des bacules très petits ou absents. Cela suggère qu’après la séparation des lignées platyrrhine et catarrhine, le baculum du catarrhine ancestral a subi un taux d’évolution élevé et est devenu beaucoup plus long. Lorsque les singes se sont ensuite séparés des singes de l’Ancien Monde, cette tendance s’est inversée et le baculum des singes a subi d’autres taux d’évolution élevés, mais cette fois-ci, sa longueur a diminué. (Voir le matériel électronique supplémentaire pour les arbres à taux variable décrivant l’évolution de la longueur du baculum des carnivores et l’évolution de la masse des testicules des primates et des carnivores, figures S2-S4.)

La longueur du baculum ne pouvait pas être prédite à partir de la masse des testicules, que ce soit chez les primates (n = 46, p = 0,139, R2 = 0.03) ni chez les carnivores (n = 32, p = 0,231, R2 = 0,37) (matériel électronique supplémentaire, tableau S2).

Nous avons trouvé des preuves positives d’une évolution corrélée entre la présence du baculum et la durée de l’intromission chez les primates (n = 299, log BF = 4,78 ; tableau 2). Les reconstructions de l’état ancestral et les taux de modélisation indiquent que la présence du baculum et les courtes durées d’intromission (probabilité moyenne = 0,73) ont précédé un passage à l’intromission prolongée (figure 2). Après l’évolution de longues durées d’intromission, le baculum était rarement perdu. Cependant, le baculum était souvent perdu si la durée d’intromission restait courte. Les longues durées d’intromission redevenaient rarement courtes lorsqu’un baculum était présent. En revanche, lorsqu’un baculum était absent, la durée d’intromission passait fréquemment de longue à courte.

L’hypothèse selon laquelle la sélection sexuelle postcopulatoire influence la longueur du baculum a été testée par une série de tests t phylogénétiques (tableau 3). Conformément à nos prédictions, nous constatons que les espèces des ordres des primates et des carnivores chez qui l’intromission est prolongée ont des bacules significativement plus longs que les espèces chez qui l’intromission est courte (n = 53, p = 0,000 et n = 41, p = 0,018, respectivement). Les primates dans les systèmes d’accouplement polygames ont des bacules significativement plus longs que ceux dans les autres systèmes d’accouplement (n = 65, p = 0,032). Enfin, les primates se reproduisant de manière saisonnière ont des bacules significativement plus longs que les primates qui ne se reproduisent pas de manière saisonnière (n = 63, p = 0,045).

Discussion

Nos résultats ont mis au jour la trajectoire évolutive du baculum à travers la classe des mammifères, montrant que le baculum a d’abord évolué après la séparation des mammifères placentaires et non placentaires il y a environ 145 millions d’années (Ma), mais avant l’évolution du MRCA des primates et des carnivores vers 95 Ma . Nous montrons pour la première fois que le primate ancestral et le carnivore ancestral possédaient tous deux un baculum, un résultat qui a des implications importantes sur la façon dont le baculum devrait être étudié au sein de ces ordres. Les analyses devraient se concentrer sur l’examen des raisons pour lesquelles le baculum a été conservé chez certaines espèces et perdu chez d’autres, et non pas sur les raisons pour lesquelles le baculum aurait pu évoluer ; il était déjà présent chez leurs ancêtres.

Nous n’avons trouvé aucune relation entre la longueur du baculum et la masse des testicules chez les primates ou les carnivores, ce qui confirme les résultats précédents chez les primates, mais pas chez les carnivores . Cette divergence s’explique probablement par l’utilisation d’un cadre phylogénétique bayésien pour nos analyses ; notre résultat suggère que toute relation observée entre la longueur du baculum et la masse des testicules pourrait avoir évolué par hasard. Bien que ces résultats ne soutiennent pas l’hypothèse selon laquelle la longueur du baculum est sexuellement sélectionnée, ils ne la réfutent pas. Il est possible que certains aspects de la morphologie du baculum, comme la largeur ou la forme, soient plus susceptibles de varier avec la masse des testicules. Par exemple, la largeur de la tige du baculum est un prédicteur significatif du nombre de descendants engendrés par les souris domestiques mâles . En effet, Orr & Brennan a constaté que la masse des testicules prédisait la largeur du baculum dans quatre ordres de mammifères ; cependant, lorsque cette relation a été testée à l’aide d’un modèle phylogénétique, la largeur du baculum n’était plus un prédicteur significatif . Il est possible que ces résultats seraient restés significatifs si la relation avait été examinée au niveau de l’ordre, car la fonction du baculum peut varier d’un ordre à l’autre. Nos résultats servent à souligner l’importance d’utiliser des méthodes phylogénétiques complètes lors de l’examen de l’évolution des traits.

Cette étude a été la première à démontrer que la présence du baculum a été corrélée avec la durée de l’intromission au cours de l’évolution des primates. Ce résultat met en évidence l’interaction entre les phénotypes morphologiques et comportementaux au cours de l’évolution. Le baculum soutient et protège physiquement le pénis du mâle, et facilite le transfert du sperme vers le col de l’utérus de la femelle. Cependant, il joue également un rôle important en facilitant l’intromission prolongée, qui peut elle-même être un comportement sexuellement sélectionné, visant à augmenter le succès reproductif en retardant le ré-accouplement des femelles .

Nos résultats confirment que l’hypothèse de l’intromission prolongée reste robuste lorsqu’elle est analysée dans un cadre phylogénétique rigoureux. Les tests t phylogénétiques montrent que le baculum est significativement plus long chez les espèces de primates et de carnivores chez qui l’intromission est prolongée. Cela suggère que l’allongement du baculum au cours de l’évolution des mammifères a probablement été motivé par son utilité dans l’intromission prolongée. Deux autres tests t phylogénétiques ont montré que les primates dans les systèmes d’accouplement polygames et les primates à reproduction saisonnière avaient des bacules significativement plus longs que les primates dans d’autres systèmes d’accouplement et ceux sans reproduction saisonnière, soulignant l’importance de la sélection sexuelle postcopulatoire comme moteur de l’évolution du bacule.

La découverte du test d’évolution corrélée, couplée aux résultats des tests t phylogénétiques, nous permet de commencer à reconstituer les fonctions proximale et ultime du bacule. Les systèmes d’accouplement polygames et les saisons de reproduction limitées créent des niveaux élevés de compétition sexuelle postcopulatoire. Dans cet environnement, prolonger l’intromission pourrait retarder le ré-accouplement d’une femelle, augmentant ainsi les chances d’un mâle de réussir à la féconder dans des conditions de compétition. S’assurer que l’urètre est libre et que la distance à parcourir par les spermatozoïdes est la plus courte possible est un moyen d’augmenter la quantité de spermatozoïdes transportés vers le canal cervical. Le baculum sert de structure de soutien lors d’une intromission prolongée, protégeant l’urètre et l’empêchant de se resserrer.

Ces résultats ne s’appliquent pas nécessairement aux autres ordres de la classe des mammifères, mais ils mettent en évidence des pistes de recherche potentiellement enrichissantes. Il est également important de noter que, même au sein des ordres des primates et des carnivores, d’autres facteurs sont susceptibles d’influencer la conservation ou non d’un baculum et l’évolution de sa morphologie. Les études sur l’évolution du baculum ont tendance à se concentrer sur les raisons de sa présence chez certaines espèces, ou sur les raisons pour lesquelles il aurait pu augmenter en longueur ou en largeur ; les facteurs conduisant à la réduction ou à la disparition du baculum ont été largement ignorés.

Des études ingénieuses commencent à décortiquer le mécanisme proximal du baculum, ainsi que certains des facteurs conduisant à son évolution dans différents ordres de mammifères . En comparant ces résultats entre les ordres et en examinant le baculum à travers un cadre phylogénétique, nous pouvons commencer à construire une image plus complète des fonctions proximales et ultimes du baculum, et comment il a évolué chez les espèces existantes et leurs ancêtres.

Accessibilité des données

Les données sont disponibles sur le dépôt numérique Dryad .

Contributions des auteurs

M.B. et C.O. ont conçu la recherche ; M.B. et C.O. ont effectué la recherche ; M.B. et C.O. ont analysé les données ; M.B. et C.O. ont rédigé le manuscrit. Tous les auteurs ont donné leur approbation finale pour la publication.

Intérêts concurrents

Nous n’avons pas d’intérêts concurrents.

Funding

M.B. est soutenu par une bourse de formation doctorale du NERC, et C.O. est soutenu par une bourse de début de carrière Leverhulme.

Footnotes

Le matériel électronique supplémentaire est disponible en ligne à http://dx.doi.org/10.6084/m9.figshare.c.3583481.