Livingston első filmszerepe 1992-ben volt Dolly Parton Straight Talk című filmjében. Los Angelesbe költözött, és mellékszerepeket kapott a Some Folks Call it a Sling Blade és a The Low Life című filmekben. Livingston az 1996-os Swingers című filmben kapta meg első nagyszabású filmszerepét. Ő játszotta a férfi főszerepet, Peter Gibbons-t az Office Space című kultikus vígjáték-klasszikusban, amelyben Jennifer Aniston is szerepelt, és amelyet Mike Judge írt és rendezett. Szerepelt az HBO minisorozatában, a Band of Brothersben is, mint Lewis Nixon III. kapitány Donnie Wahlberg és Damian Lewis oldalán. Livingston szélesítette szerepválasztékát, amikor az Adaptáció (2002) című filmben hollywoodi ügynököt, a The Cooler (2003) című filmben Alec Baldwin kaszinófőnökével szemben egy nyálas Ivy League-i újoncot, a Winter Solstice és a Pretty Persuasion (mindkettő 2005) című filmekben pedig tanárokat alakított. A Szex és New York ötödik és hatodik évadában Carrie rövid távú barátjaként, Jack Berger szarkasztikus íróként is feltűnt. Vendégszerepelt a House “TB or Not TB” című epizódjában. 2006-ban Matt Flannery FBI-tárgyaló szerepét játszotta a Standoff című Fox-sorozatban, Rosemarie DeWitt társszereplésével. 2006-ban a Sprint Nextel reklámszóvivője volt.
2007 nyarán Livingston az off-Broadway színpadon szerepelt Neil LaBute In a Dark Dark House című darabjának világpremierjében, amelyet az MCC Theater rendezett, Frederick Wellerrel és Louisa Krause-zal. Az előadást májustól júliusig játszották a New York-i Lucille Lortel Színházban. 2007 novemberében a Holly című indie film egy vietnami lány történetét meséli el, akit Kambodzsában szexkereskedelemre kényszerítenek. Livingston játszotta Patrickot, egy kétes kártyás cápát, aki elhatározza, hogy megmenti Hollyt a rossz sorsától.
2009-ben Maddux Donner repülőmérnököt alakította a Defying Gravity című sorozatban, amelyet az első évad után töröltek.
2010-ben Livingston társszerepet játszott Jay Roach Dinner for Schmucks című vígjátékában. 2013. február 26-án az Entertainment Weekly megerősítette, hogy csatlakozik az HBO Boardwalk Empire című sorozatának szereplőihez a negyedik évadban.
2013-ban Livingston szerepelt a Drinking Buddies című indie vígjátékban Olivia Wilde, Jake Johnson és Anna Kendrick oldalán. A Drinking Buddies pozitív kritikákat kapott a kritikusoktól. A Rotten Tomatoes 97 kritika alapján 82%-os értékelést adott a filmnek.
Livingston jelenleg a Loudermilk című Audience vígjáték televíziós sorozatban játszik. A Peter Farrelly által gyártott sorozatban Livingston játssza a címszerepet, Sam Loudermilk-et, aki egy drogfüggőségi tanácsadó, aki egyben gyógyulófélben lévő alkoholista, aki rossz viselkedéséről és hozzáállásáról ismert. A sorozat premierje 2017 októberében volt, és 2018 áprilisában megújították a második évaddal, amelynek bemutatója 2018 októberében volt. 2018 decemberében bejelentették, hogy az Audience megújította a sorozatot egy harmadik évadra. Szerepel még az ABC A Million Little Things című drámájában Jon Dixon szerepében, akinek öngyilkossága arra készteti baráti társaságát, hogy értékeljék saját életüket.