Livingstonin ensimmäinen elokuvarooli oli vuonna 1992 Dolly Partonin elokuvassa Straight Talk. Hän muutti Los Angelesiin ja sai sivuosia elokuvissa Some Folks Call it a Sling Blade ja The Low Life. Livingston sai ensimmäisen roolinsa suuressa elokuvassa vuoden 1996 elokuvassa Swingers. Hän näytteli miespääosaa, Peter Gibbonsia, kulttiklassikkokomediassa Office Space, jonka pääosassa oli Jennifer Aniston ja jonka käsikirjoitti ja ohjasi Mike Judge. Hän esiintyi myös HBO:n minisarjassa Band of Brothers kapteeni Lewis Nixon III:na Donnie Wahlbergin ja Damian Lewisin vastapuolella. Livingston laajensi roolivalikoimaansa, kun hän esitti Hollywood-agenttia elokuvassa Adaptation (2002), nuhjuista Ivy Leaguen nousukasta Alec Baldwinin kasinopomoa vastapäätä elokuvassa The Cooler (2003) ja opettajia elokuvissa Winter Solstice ja Pretty Persuasion (molemmat 2005). Hän esiintyi myös sardonisena kirjailija Jack Bergerinä, Carrien lyhytaikaisena poikaystävänä Sex and the Cityn viidennellä ja kuudennella tuotantokaudella. Hän esiintyi vierailevana näyttelijänä Housen jaksossa ”TB or Not TB”. Vuonna 2006 hän näytteli FBI-neuvottelija Matt Flannerya Foxin sarjassa Standoff, jonka pääosassa oli Rosemarie DeWitt, ja hän oli Sprint Nextelin mainostoimittaja.
Kesällä 2007 Livingston esiintyi off-Broadwayn näyttämöllä MCC-teatterin tuottamassa Neil LaButen teoksen In a Dark Dark House (Pimeässä, pimeässä, pimeässä talossa) maailman ensi-illassa Frederick Wellerin ja Louisa Krausen kanssa. Esitys pyöri touko-heinäkuussa Lucille Lortel -teatterissa New Yorkissa. Marraskuussa 2007 ilmestyi indie-elokuva Holly, joka kertoi vietnamilaisesta tytöstä, joka joutuu seksikauppaan Kambodžassa. Livingston näytteli Patrickia, hämäräperäistä korttihaihoitajaa, joka ryhtyy määrätietoisesti pelastamaan Hollya hänen epäonniselta kohtaloltaan.
Vuonna 2009 hän esitti lentokonemekaanikko Maddux Donneria sarjassa Defying Gravity, joka lopetettiin ensimmäisen kautensa jälkeen.
Vuonna 2010 Livingston näytteli Jay Roachin komediassa Dinner for Schmucks. 26. helmikuuta 2013 Entertainment Weekly vahvisti, että hän liittyisi HBO:n Boardwalk Empire -sarjan näyttelijäkaartiin neljännelle kaudelle.
Vuonna 2013 Livingston näytteli yhdessä Olivia Wilden, Jake Johnsonin ja Anna Kendrickin kanssa indie-komediassa Drinking Buddies. Drinking Buddies sai kriitikoilta positiivisia arvioita. Rotten Tomatoes antaa elokuvalle arvosanan 82 % 97 arvostelun perusteella.
Livingston näyttelee tällä hetkellä Audience-komedian televisiosarjassa Loudermilk. Peter Farrellyn tuottamassa sarjassa Livingston näyttelee nimiroolissa Sam Loudermilkiä, päihdeneuvojaa, joka on myös toipuva alkoholisti, joka on tunnettu huonosta käytöksestään ja asenteestaan. Sarja sai ensi-iltansa lokakuussa 2017 ja se uusittiin huhtikuussa 2018 toiselle kaudelle, joka sai ensi-iltansa lokakuussa 2018. Joulukuussa 2018 ilmoitettiin, että Audience oli uusinut sarjan kolmannelle kaudelle. Hän näyttelee myös ABC:n draamasarjassa A Million Little Things Jon Dixonia, jonka itsemurha saa hänen kaveriporukkansa arvioimaan omaa elämäänsä.