La selección sexual postcopulatoria influye en la evolución del báculo en primates y carnívoros

Introducción

Se argumenta que la morfología de los órganos intromitentes masculinos está sujeta a una evolución divergente más rápida que cualquier otra forma en el reino animal . El baculum, o hueso del pene, no se opone a esta tendencia y ha sido descrito como «el más diverso de todos los huesos» (, p. 1), variando dramáticamente en longitud, anchura y forma a través de los Mammalia.

El baculum no está presente de manera uniforme en todos los mamíferos. Se pensaba que sólo existía en ocho de los órdenes de mamíferos: Afrosoricida, Carnivora, Chiroptera, Dermoptera, Erinaceomorpha, Primates, Rodentia y Soricomorpha . Sin embargo, recientemente se ha descubierto que un lagomorfo, la pica americana (Ochonta princeps), también tiene un pequeño báculo . Este descubrimiento sugiere que la presencia del báculo puede ser más frecuente en los mamíferos de lo que se ha supuesto históricamente. Algunos órdenes tienen una mezcla de presencia y ausencia de baculo en las especies; se trata de los Carnivora, Chiroptera, Primates y Rodentia. En los primates, por ejemplo, los humanos, los tarseros y varios platíridos carecen de báculo. Los Lagomorfos pueden dividirse de forma similar. Aparte de documentar la presencia y ausencia del baculo en todos los órdenes de mamíferos, la historia evolutiva del baculo no había sido estudiada hasta hace poco, dejando muchas preguntas sin respuesta.

Se sugiere que la morfología genital (y por tanto bacular) está sujeta a la selección sexual . Las pocas pruebas empíricas realizadas hasta la fecha pueden apoyar esta hipótesis. Stockley et al. encontraron que la anchura del baculo en ratones domésticos polígamos (Mus domesticus) era un predictor significativo del éxito reproductivo de los machos. Simmons & Firman pudieron manipular experimentalmente la anchura del baculo alterando el nivel de presión de selección sexual en poblaciones de ratones domésticos. Después de 27 generaciones, las poblaciones con altos niveles de presión de selección sexual postcopulatoria impuesta artificialmente tenían báculos significativamente más gruesos que las poblaciones en las que se impuso la monogamia y, por tanto, la presión de selección sexual estaba ausente. Estos estudios indican que la selección intrasexual, en particular la presión de selección sexual postcopulatoria, puede estar impulsando la evolución bacular. Si este es el caso, las baculas de las poblaciones sometidas a altos niveles de presión de selección intrasexual, como las que tienen sistemas de apareamiento polígamo (multihombre, multihembra) o estacional, deberían estar sujetas a fuerzas evolutivas más fuertes.

Los diferentes sistemas de apareamiento generan variación en los niveles de presión de selección sexual postcopulatoria y, por tanto, variabilidad morfológica; por ejemplo, las especies con altos niveles de competencia espermática tienden a tener testículos grandes en relación con su masa corporal . La masa residual de los testículos se considera, por tanto, una medida fiable del sistema de apareamiento de una población y, por tanto, del grado de presión de selección sexual . Orr & Brennan encontró que la masa relativa de los testículos era un predictor significativo de la presencia del baculo en Chiroptera, Eulipotyphla, Primates y Rodentia. Sin embargo, el mismo estudio no encontró ninguna relación entre la presencia o la anchura del báculo y el sistema de apareamiento, lo que indica que puede haber una tercera variable en juego. Ramm comprobó la existencia de una relación entre la masa de los testículos y la longitud del báculo en cuatro órdenes, estableciendo primero el nivel de dependencia filogenética entre las especies y realizando después regresiones debidamente corregidas. Se observó una relación positiva entre la masa de los testículos y la longitud del báculo en Rodentia y Carnivora, pero la misma prueba no encontró ninguna relación en Primates o Chiroptera.

La función adaptativa del báculo, bajo altos niveles de selección intrasexual, está aún por establecer. Una estrategia potencial por la que un macho podría aumentar su éxito reproductivo, superando a los machos rivales, es mediante la prolongación de la intromisión y, en consecuencia, el retraso del apareamiento de una hembra con otro macho. La hipótesis de la intromisión prolongada sostiene que el baculum ayuda a facilitar esta duración prolongada de la intromisión al sostener el pene.

En este contexto, el mecanismo próximo del baculum es actuar como una varilla de apoyo, fortaleciendo el pene y protegiendo la uretra durante la intromisión prolongada . En un estudio reciente sobre tres especies diferentes de murciélagos se descubrió que el báculo formaba una unidad funcional con los cuerpos cavernosos, que protegían la punta del glande y el tallo del pene cuando estaban erectos . Los autores afirman que el báculo también ayuda a limitar la constricción de la uretra distal y la abertura uretral en el pene erecto durante la intromisión, facilitando el flujo de esperma. En muchas especies de primates en las que el báculo es alargado, el extremo distal del hueso sobresale ligeramente de la uretra mientras el pene está erecto . Esto podría poner el báculo en contacto con el cuello uterino de la hembra durante la intromisión, facilitando la transferencia de semen al canal cervical.

Las pruebas de la hipótesis de la intromisión prolongada han resultado controvertidas hasta ahora. Los primeros estudios encontraron que la intromisión prolongada estaba correlacionada con báculas alargadas en primates y carnívoros; sin embargo, estos estudios no tuvieron en cuenta la no independencia estadística de los datos que surge debido a una historia evolutiva compartida entre especies. Un estudio posterior, corregido para tener en cuenta la filogenia, puso a prueba la correlación entre la intromisión prolongada y la longitud del báculo en los carnívoros norteamericanos, pero no encontró apoyo para la hipótesis . Sin embargo, los datos para probar esta hipótesis sólo estaban disponibles para 18 especies, de las cuales sólo dos se caracterizaban por tener una duración de intromisión corta. Dixson et al. sostienen que esta muestra no es lo suficientemente representativa como para refutar decisivamente la hipótesis de la intromisión prolongada, y llevaron a cabo su propio análisis corregido filogenéticamente en una muestra de 57 especies de mamíferos. Esta vez, se encontró una correlación significativa entre las dos variables. Aunque en ambos estudios se corrigió la filogenia, si no se establece el grado de dependencia filogenética antes de ajustar un análisis, la corrección de la filogenia puede producir resultados engañosos o incorrectos, ya que el nivel de parentesco entre las especies varía a lo largo de una filogenia . Los análisis bayesianos de Markov chain Monte Carlo (MCMC) permiten incorporar las filogenias de las especies a un análisis, en lugar de simplemente corregir por la filogenia, y pueden así producir resultados más fiables.

En un nuevo estudio, Schultz et al. utilizaron los métodos filogenéticos anteriores de mapeo estocástico para modelar la presencia y ausencia del baculum en 954 especies de mamíferos, y sostienen que el baculum evolucionó independientemente un mínimo de nueve veces en los mamíferos. Sin embargo, es poco probable que esta muestra refleje el curso de la evolución en toda la clase de los mamíferos, en particular porque la ausencia del báculo sólo se observó en 103 especies.

Aquí, utilizamos métodos comparativos filogenéticos dentro de un marco MCMC bayesiano para examinar la historia evolutiva del báculo e investigar la hipótesis de que el aumento de los niveles de selección intrasexual afecta a la evolución del báculo. Primero reconstruimos la trayectoria evolutiva del báculo en toda la clase de los mamíferos y examinamos la tasa de evolución del báculo en el orden de los primates. A continuación, comprobamos la relación entre la longitud del báculo y la masa de los testículos tanto en primates como en carnívoros. A continuación, comprobamos la evolución correlativa entre la presencia del báculo y la duración de la intromisión en los primates, antes de realizar pruebas t filogenéticas para establecer si los primates y carnívoros con duraciones de intromisión prolongadas tienen báculos más largos que los que tienen duraciones de intromisión cortas. Por último, utilizamos las mismas pruebas para examinar si el aumento de los niveles de presión de selección sexual postcopulatoria causada por (i) los sistemas de apareamiento polígamo y (ii) los patrones de reproducción estacional conducían a un aumento de la longitud del báculo en los primates. Es probable que los primates y los carnívoros sean grupos particularmente gratificantes de estudiar, porque hay una mezcla de presencia y ausencia de baculo dentro de cada orden. Esto significa que las diferencias entre los que tienen y los que no tienen bácula pueden seguirse a nivel de especie, en lugar de entre órdenes. Además, dado que estos órdenes han sido estudiados más extensamente que otros grupos de mamíferos, hay más datos disponibles.

Si el báculo facilita una intromisión prolongada y una mayor proximidad al cuello uterino para reducir el nivel de competencia espermática y aumentar el éxito reproductivo, entonces se pueden hacer y probar varias predicciones. Sería de esperar que existiera una relación entre la longitud del baculo y la masa de los testículos, que puede utilizarse como indicador del nivel de presión de selección sexual postcopulatoria en una población. Se espera que la duración de la intromisión se correlacione con la presencia del báculo a lo largo de la evolución. Las especies con duraciones de intromisión prolongadas deberían tener báculos alargados. Por último, los grupos en los que la presión de selección sexual postcopulatoria es mayor, como aquellos en los que el apareamiento es polígamo o se produce estacionalmente, deberían tener báculas más largas que los grupos con niveles más bajos de presión de selección sexual postcopulatoria.

Material y métodos

Las reconstrucciones del estado ancestral, las pruebas de evolución correlacionada, las pruebas de relación de rasgos y las pruebas t filogenéticas se llevaron a cabo utilizando BayesTraits (v. 2) . Los datos de los rasgos se recopilaron a partir de la literatura (material suplementario electrónico).

Se utilizó una filogenia de superárbol de 5020 mamíferos existentes para reconstruir los estados ancestrales de la presencia del báculo en todo el orden de los mamíferos . Todos los análisis de los órdenes de primates y carnívoros se realizaron sobre una distribución posterior de 10.000 filogenias moleculares inferidas mediante métodos bayesianos MCMC . Se utilizaron cronogramas en todas las reconstrucciones de estados ancestrales y en las pruebas de evolución correlativa, mientras que los filogramas se utilizaron en las pruebas de relaciones de rasgos y en las pruebas t filogenéticas.

Se utilizó un método MCMC de salto reversible con un hiperprior exponencial que oscilaba entre 0 y 0,07 para estimar estados ancestrales discretos . Cada cadena se ejecutó durante 5 millones de iteraciones con un burn-in de 50.000 iteraciones; este fue el caso de todos los análisis aparte del modelo de tasas variables. Nos interesaba inferir siete nodos clave a lo largo de la filogenia de los mamíferos, así como el estado ancestral de la presencia del báculo para los órdenes de primates y carnívoros (material suplementario electrónico, figura S1). Los nodos se construyeron utilizando el procedimiento ‘add MRCA’ en BayesTraits.

Se utilizó un modelo de tasas variables para reconstruir el curso de la evolución de la longitud del báculo en el orden de los primates (siguiendo a Venditti et al. ). El modelo permite que la tasa de evolución cambie a través de una filogenia en el tiempo, identificando cuándo y dónde las tasas evolutivas han diferido sin conocimiento previo. Las ramas estiradas del árbol filogenético indican que un rasgo ha evolucionado rápidamente y las ramas comprimidas indican tasas lentas de cambio de rasgos. El modelo se ejecutó durante 10 millones de iteraciones, con un burn-in de 100 000 iteraciones.

Se comprobó la relación entre la longitud del báculo y la masa de los testículos mediante una regresión múltiple entre la longitud del báculo, la masa de los testículos y la masa corporal del macho adulto. El modelo se ejecutó tres veces y se eligió la cadena con la mediana de la probabilidad marginal logarítmica; este enfoque también se adoptó al realizar la evolución correlativa y las pruebas de hipótesis. La proporción del parámetro de la pendiente (β) que cruzaba el cero se utilizó para establecer los valores p (siguiendo el método de Organ et al. para las pruebas t filogenéticas).

Para probar la evolución correlacionada entre la presencia del baculo y la duración de la intromisión, se comparó la probabilidad marginal logarítmica de los modelos independientes (rasgos restringidos a evolucionar por separado) y dependientes. Se utilizó un hiperprior exponencial con un rango de 0-0,05. Los dos modelos se compararon utilizando factores de Bayes naturales (BF), calculados como dos veces la diferencia en la probabilidad marginal logarítmica entre los modelos. Los FB se interpretaron siguiendo a Kass et al.: 0-2, apoyo mínimo; 2-6, apoyo positivo; 6-10, apoyo fuerte; más de 10, apoyo muy fuerte. La literatura reciente ha puesto de manifiesto varios problemas con el uso de la media armónica como medida para estimar la probabilidad marginal logarítmica de un modelo y los méritos relativos del método de muestreo por pasos, que se argumenta que es más preciso. Por lo tanto, utilizamos el método de muestreo por pasos para estimar la probabilidad marginal logarítmica. Se utilizaron cien piedras por cada 10 000 iteraciones de la cadena de Markov. Siguiendo a Xie et al. se empleó una distribución beta (α, 1,0) y α se fijó en 0,3. Los escalones se utilizaron de esta manera para todas las pruebas de relaciones de rasgos, evolución correlacionada y pruebas t filogenéticas.

Las pruebas t filogenéticas CMC se utilizaron para probar las hipótesis que tienen en cuenta la no independencia estadística de los datos, debido a la historia evolutiva compartida (siguiendo a Organ et al. ).

Resultados

Un análisis de estados múltiples en BayesTraits (n = 1818) indica que el mamífero ancestral no poseía un baculo (ausencia de baculo, probabilidad media = 0,98). Las reconstrucciones del estado ancestral en seis nodos (tabla 1; material suplementario electrónico, figura S1) sugieren que el báculo evolucionó por primera vez después de que los mamíferos no placentarios y los placentarios se separaran (ausencia de báculo, probabilidad media = 0,93), pero antes de que evolucionara el ancestro común más reciente (MRCA) de primates y carnívoros (presencia de báculo, probabilidad media = 0,99). El primate y el carnívoro ancestrales tenían ambos un baculo (presencia de baculo, probabilidad media = 1,00 y 1,00, respectivamente).

La trayectoria evolutiva de la longitud del báculo se visualizó utilizando el modelo de tasas variables, que estira o encoge las ramas de un árbol filogenético según las diferentes tasas de evolución de los rasgos (figura 1; material suplementario electrónico, figuras S2-S4). Los primates muestran una marcada variación en la longitud del báculo y esto se refleja en su historia evolutiva. Se han producido muy pocos cambios en los platyrrhines y tarsiers, que tienden a tener báculos pequeños o ausentes, lo que indica que el báculo del primate ancestral era bastante pequeño. Por el contrario, los estrepsirrinos y los catarrinos han sufrido un cambio evolutivo relativamente rápido, y generalmente tienen báculas más largas que los platyrrinos y los tarsiers. Los simios representan un grupo interesante, ya que han sufrido altas tasas de cambio y, sin embargo, tienen báculas muy pequeñas o ausentes. Esto sugiere que, tras la separación de los linajes de los platírrinos y los catarrinos, el báculo de los catarrinos ancestrales experimentó una alta tasa de evolución y se hizo mucho más largo. Cuando los simios se separaron posteriormente de los monos del Viejo Mundo, esta tendencia se invirtió y el báculo de los simios volvió a evolucionar a un ritmo elevado, esta vez reduciendo su longitud. (Véase el material suplementario electrónico para los árboles de tasas variables que representan la evolución de la longitud del báculo de los carnívoros y la evolución de la masa de los testículos de los primates y carnívoros, figuras S2-S4.)

La longitud del baculo no pudo predecirse a partir de la masa de los testículos ni en los primates (n = 46, p = 0,139, R2 = 0.03) ni en carnívoros (n= 32, p= 0,231, R2= 0,37) (material suplementario electrónico, tabla S2).

Encontramos pruebas positivas de una evolución correlacionada entre la presencia del baculo y la duración de la intromisión en primates (n = 299, log BF = 4,78; tabla 2). Las reconstrucciones del estado ancestral y las tasas de los modelos indican que la presencia del báculo y la corta duración de la intromisión (probabilidad media = 0,73) precedieron a un cambio hacia la intromisión prolongada (figura 2). Una vez que las duraciones de intromisión prolongadas habían evolucionado, el báculo rara vez se perdía. Sin embargo, el báculo se perdía a menudo si la duración de la intromisión seguía siendo corta. Las duraciones largas de la intromisión rara vez volvían a ser cortas cuando el báculo estaba presente. Por el contrario, cuando el báculo estaba ausente, la duración de la intromisión cambiaba frecuentemente entre ser larga y corta.

La hipótesis de que la selección sexual postcopulatoria influye en la longitud del báculo se puso a prueba mediante una serie de pruebas t filogenéticas (tabla 3). En línea con nuestras predicciones, encontramos que las especies de los órdenes de primates y carnívoros en las que la intromisión es prolongada tienen báculos significativamente más largos que las especies en las que la intromisión es corta (n = 53, p = 0,000 y n = 41, p = 0,018, respectivamente). Los primates en sistemas de apareamiento polígamo tienen báculas significativamente más largas que los de otros sistemas de apareamiento (n = 65, p = 0,032). Por último, los primates que se reproducen estacionalmente tienen báculas significativamente más largas que los primates que no se reproducen estacionalmente (n = 63, p = 0,045).

Discusión

Nuestros resultados han desvelado la trayectoria evolutiva del báculo en la clase de los mamíferos, mostrando que el báculo evolucionó por primera vez después de que los mamíferos placentarios y no placentarios se separaran hace unos 145 millones de años (Ma), pero antes de que el MRCA de los primates y carnívoros evolucionara alrededor de 95 Ma . Demostramos por primera vez que tanto el primate ancestral como el carnívoro ancestral tenían un baculo, un resultado que tiene importantes implicaciones sobre cómo debe estudiarse el baculo dentro de estos órdenes. Los análisis deberían centrarse en examinar por qué el báculo se mantuvo en ciertas especies y se perdió en otras, no por qué el báculo podría haber evolucionado; ya estaba presente en sus ancestros.

No encontramos ninguna relación entre la longitud del báculo y la masa de los testículos en primates o carnívoros, apoyando los hallazgos anteriores en primates, pero no en carnívoros . Esta discrepancia se explica probablemente por el uso de un marco filogenético bayesiano para nuestros análisis; nuestro hallazgo sugiere que cualquier relación observada entre la longitud del baculo y la masa de los testículos podría haber evolucionado por casualidad. Aunque estos resultados no apoyan la hipótesis de que la longitud del báculo se selecciona sexualmente, no la refutan. Es posible que algunos aspectos de la morfología del báculo, como la anchura o la forma, tengan más probabilidades de variar con la masa de los testículos. Por ejemplo, la anchura del eje del baculo es un predictor significativo del número de crías engendradas por los ratones domésticos macho . De hecho, Orr & Brennan descubrió que la masa de los testículos predecía la anchura del báculo en cuatro órdenes de mamíferos; sin embargo, cuando se comprobó esta relación utilizando un modelo filogenético, la anchura del báculo dejó de ser un predictor significativo . Es posible que estos resultados hubieran seguido siendo significativos si la relación se hubiera examinado a nivel de orden, ya que la función bacular puede variar de un orden a otro. Nuestros resultados sirven para resaltar la importancia de utilizar métodos filogenéticos completos cuando se examina la evolución de los rasgos.

Este estudio ha sido el primero en demostrar que la presencia del baculo se ha correlacionado con la duración de la intromisión a lo largo de la evolución de los primates. El resultado pone de manifiesto la interacción entre los fenotipos morfológicos y de comportamiento a lo largo del tiempo evolutivo. El báculo sostiene y protege físicamente el pene del macho y ayuda a la transferencia del semen hacia el cuello uterino de la hembra. Sin embargo, también desempeña un papel importante en la facilitación de la intromisión prolongada, que en sí misma puede ser un comportamiento sexualmente seleccionado, destinado a aumentar el éxito reproductivo retrasando a las hembras de volver a aparearse.

Nuestros resultados confirman que la hipótesis de la intromisión prolongada sigue siendo robusta cuando se analiza dentro de un marco filogenético riguroso. Las pruebas t filogenéticas muestran que el báculo es significativamente más largo en las especies de primates y carnívoros en las que la intromisión es prolongada. Esto sugiere que el alargamiento del báculo en el curso de la evolución de los mamíferos fue probablemente impulsado por su utilidad en la intromisión prolongada. Otras dos pruebas t filogenéticas mostraron que los primates con sistemas de apareamiento polígamo y los primates con reproducción estacional tenían báculos significativamente más largos que los primates con otros sistemas de apareamiento y los que no tenían un patrón de reproducción estacional, lo que pone de manifiesto la importancia de la selección sexual postcopulatoria como motor de la evolución del báculo.

El hallazgo de la prueba de evolución correlacionada, junto con los resultados de las pruebas t filogenéticas, nos permite empezar a reconstruir las funciones próximas y últimas del báculo. Los sistemas de apareamiento polígamo y las temporadas de cría limitadas crean altos niveles de competencia sexual postcopulatoria. En este entorno, la prolongación de la intromisión podría retrasar que una hembra se vuelva a aparear, aumentando así la posibilidad de que un macho la fecunde con éxito en condiciones de competencia. Asegurar que la uretra no esté restringida y que haya la menor distancia posible para que los espermatozoides viajen es una forma de aumentar la cantidad de esperma transportado al canal cervical. El báculo sirve como estructura de apoyo durante la intromisión prolongada, protegiendo la uretra y evitando que se constriña.

Estos resultados no son necesariamente aplicables a otros órdenes dentro de la clase de los mamíferos, pero ponen de relieve líneas de investigación potencialmente gratificantes. También es importante señalar que, incluso dentro de los órdenes de los primates y los carnívoros, es probable que otros factores influyan en la conservación o no de un báculo y en la evolución de su morfología. Los estudios sobre la evolución del báculo tienden a centrarse en por qué está presente en ciertas especies, o por qué podría haber aumentado en longitud o anchura; los factores que impulsan la reducción o la desaparición de los báculos han sido en gran medida ignorados.

Estudios interesantes están empezando a descifrar el mecanismo próximo del báculo, así como algunos de los factores que impulsan su evolución en diferentes órdenes de mamíferos . Comparando estos hallazgos entre órdenes y examinando el báculo a través de un marco filogenético, podemos empezar a construir una imagen más completa de las funciones próximas y finales del báculo, y de cómo evolucionó en las especies existentes y en sus ancestros.

Accesibilidad a los datos

Los datos están disponibles en el repositorio digital Dryad.

Contribuciones de los autores

M.B. y C.O. diseñaron la investigación; M.B. y C.O. realizaron la investigación; M.B. y C.O. analizaron los datos; M.B. y C.O. redactaron el manuscrito. Todos los autores dieron la aprobación final para la publicación.

Intereses en competencia

No tenemos intereses en competencia.

Financiación

M.B. cuenta con el apoyo de una beca de formación de doctorado del NERC, y C.O. cuenta con el apoyo de una beca Leverhulme Early Career Fellowship.

Notas a pie de página

El material complementario electrónico está disponible en línea en http://dx.doi.org/10.6084/m9.figshare.c.3583481.