Crawford comenzó su carrera como actor infantil. Fue uno de los Mouseketeers originales de la Walt Disney Company en 1955 y actuó en teatro, cine y televisión.
Disney comenzó con 24 Mouseketeers originales, pero al final de la primera temporada, el estudio redujo el número a 12, y Crawford fue liberado de su contrato. Su primera oportunidad importante como actor se produjo con el papel principal en una producción del Lux Video Theatre de «Little Boy Lost», emitida en directo por la NBC el 15 de marzo de 1956. También apareció en la popular serie del Oeste El llanero solitario, en 1956, en uno de los pocos episodios en color de esa serie. Tras esa actuación, el joven actor trabajó de forma constante con muchos actores y directores experimentados. Durante dos años y medio, acumuló casi 60 créditos televisivos, entre los que se incluyen papeles destacados en tres episodios de The Loretta Young Show de la NBC y una aparición como Manuel en «I Am an American», un episodio del drama criminal sindicado Sheriff of Cochise. En 1958 protagonizó el papel de Bobby Adams en el drama Courage of Black Beauty. Apareció como Tommy Peel en el episodio de 1958 «The Dealer» en «Tales of Wells Fargo», una serie de televisión de la CBS. Para la primavera de 1958, también había interpretado 14 papeles exigentes en teleplays en directo para el Matinee Theatre de la NBC, apareció en la comedia de situación de la CBS, Mr. Adams and Eve, en el episodio de Wagon Train «The Sally Potter Story» (en el que también aparecía Martin Milner) y en las series sindicadas, Crossroads, Sheriff of Cochise y Whirlybirds, e hizo tres pilotos de series de televisión. El tercer piloto, que se hizo como un episodio de Dick Powell’s Zane Grey Theater, fue recogido por la ABC y la primera temporada de The Rifleman comenzó a rodarse en julio de 1958.
Crawford fue nominado a un premio Emmy como mejor actor de reparto a los 13 años. Recibió la nominación por su papel de Mark McCain (el hijo de Lucas McCain, interpretado por Chuck Connors) en la serie de ABC The Rifleman. Crawford también interpretó a un joven llamado Clay Holden, que se hace amigo de Connors en un episodio de 1965 de «Branded». A lo largo de las cinco temporadas de The Rifleman, existió una notable química en pantalla entre Connors y Crawford en la representación de su relación padre-hijo. Seguían siendo amigos íntimos cuando Connors murió el 10 de noviembre de 1992, y Crawford pronunció un panegírico en el funeral de Connors.
Durante los últimos años de la década de 1950 y los primeros de la de 1960, Crawford gozó de gran popularidad entre los adolescentes estadounidenses y tuvo una carrera discográfica en Del-Fi Records que generó cuatro éxitos en el Top-40 de Billboard, incluido el sencillo «Cindy’s Birthday», que alcanzó el número ocho en 1962. Otros de sus éxitos fueron «Rumors» (número 12, 1962), «Your Nose is Gonna Grow» (número 14, 1962) y «Proud» (número 29, 1963).
A finales de 1961, Crawford apareció como Victor en el episodio «A Very Bright Boy» de la comedia de ABC, The Donna Reed Show. Su hermano Robert también había sido una estrella invitada en The Donna Reed Show. Una vez en 1964 y otra en 1965, Crawford apareció en el drama educativo de la NBC Mr. Novak interpretando a JoJo Rizzo.
Crawford interpretó a Jeff, el vecino de Wilbur en Mister Ed – temporada seis, episodio dos (1965) – que estaba más interesado en la música pop que en su álgebra.
Entre sus películas, Crawford interpretó a un indio americano en la película de aventuras única, Indian Paint (1965). Interpretó a un personaje relacionado con una joven perturbada interpretada por Kim Darby en Los Inquietos (1965), e interpretó a un personaje disparado por el personaje de John Wayne en El Dorado (1967). Interpretó a un joven ayudante del sheriff Billy Norris, en el episodio de The Big Valley «La otra cara de la justicia» en 1969.
Mientras estaba alistado en el ejército de los Estados Unidos durante dos años, Crawford trabajó en películas de entrenamiento como coordinador de producción, ayudante de dirección, supervisor de guiones y actor ocasional. En 1968, Crawford interpretó a un soldado buscado por asesinato en «By the Numbers», un episodio de la popular serie de televisión Hawaii Five-O.
La resurrección de Broncho Billy fue una película estudiantil de la USC que Crawford aceptó hacer como favor a su amigo íntimo, el productor John Longenecker. Ganó el premio de la Academia de 1970 al mejor cortometraje de acción real.
El mono desnudo fue un largometraje parcialmente animado de 1973 protagonizado por Crawford y Victoria Principal, producido por Hugh Hefner.
En 1976, Crawford coprotagonizó el papel de Ben Shelby en el décimo episodio de la tercera temporada de La casa de la pradera, «Los cazadores».
Crawford apareció como el ayudante del sheriff Noah Paisley en un episodio de 1985 de Murder, She Wrote.
Crawford desempeñó un papel clave en los inicios de la carrera de la animadora Victoria Jackson, de la fama de Saturday Night Live. Después de que ambos aparecieran juntos en una producción de verano de Meet Me in St. Louis, él le regaló un billete de ida a California y la animó a seguir una carrera en Hollywood. Esto llevó a Jackson a sus primeras apariciones en el Tonight Show Starring Johnny Carson, antes de que fuera elegida para formar parte de SNL.
A partir de 1992, Crawford dirigió una orquesta de baile de época con sede en California, que actuaba en eventos especiales. El nombre formal de la banda era JCO (Johnny Crawford Orchestra). El logotipo de JCO aparecía en la batería de Crawford cuando la banda tocaba en Las Vegas. La banda ha sido patrocinada por el Festival de Jazz de Playboy, y la orquesta ha sido la elegida para 15 espectáculos anuales consecutivos de los Art Directors Guild Awards en el Beverly Hilton, en Beverly Hills. El 21 de agosto de 2012 salió a la venta una versión remasterizada del muy valorado primer álbum de la orquesta, Sweepin’ the Clouds Away, en el sello CD Baby (distribuidor).