La porosidad vascular refleja la tensión mecánica regional
Los poros relacionados con la vascularización del hueso, incluyendo las bahías de reabsorción y los canales Haversianos, son el producto del modelado y remodelación inducidos mecánicamente. El modelado óseo implica láminas concéntricas de hueso que rodean un vaso sanguíneo, produciendo un osteón primario con un poro central que contiene vasculatura (Stout et al., 1999; Burr y Akkus, 2014). La remodelación ósea comienza con los osteoclastos haciendo un túnel a través del hueso, formando un «cono de corte» que, en sección transversal, aparece como un gran poro de forma irregular llamado «bahía de resorción» (Stout y Crowder, 2011; van Oers et al., 2008). Si la tensión mecánica y la capacidad fisiológica son suficientes para inducir la formación de hueso nuevo, la bahía de resorción se rellena con láminas concéntricas de hueso, produciendo un osteón secundario con un poro central llamado «canal de Havers» (Burr y Akkus, 2014). Si la formación ósea no es completa, la bahía de resorción permanecerá como un gran poro. Las bahías de resorción adyacentes cerca de la cavidad de la médula pueden coalescer en enormes poros «trabecularizados» si sus regiones intersticiales se reabsorben (Zebaze et al., 2009).
Los poros vasculares individuales forman una compleja red tridimensional interconectada por eventos de ramificación y canales transversales, a veces llamados «canales de Volkmann» (Tappen, 1977; Stout et al., 1999). Aunque los canales transversales y los canales de Volkmann se utilizan a veces como términos intercambiables, Maggiano et al. (2016) señala la distinción histórica. La descripción original de Volkmann (1863) se refería a los canales vasculares que se formaban durante la osteomielitis, desprendiéndose de su sistema haversiano para canalizar el hueso adyacente. Por lo tanto, estos canales de Volkmann carecen de láminas circundantes (Jaffe, 1929; Cooper et al., 1966). Tappen (1977) describe los canales transversales que están rodeados de laminillas porque son contiguos a un evento de remodelación, ya sea que el cono de corte se «desprenda» lateralmente de una BMU existente o que «gire» durante la remodelación. Maggiano et al. (2016) utilizaron la µCT de sincrotrón para determinar que los canales transversales generalmente surgen a través de uno de los siguientes procesos: (1) ramificación lateral de un canal de menor diámetro a partir de un canal de mayor diámetro, (2) ramificación dicotómica, en la que un canal se divide en dos canales de tamaño similar para producir un osteón con forma de «mancuerna», o (3) remodelación intraosteonal, que implica que un sistema haversiano más joven remodela un sistema haversiano existente más antiguo y potencialmente reutiliza su vaso sanguíneo. Se ha informado que los eventos de ramificación ocurren en promedio cada 2,5 mm (Beddoe, 1977) a 3 mm (Koltze, 1951) a lo largo de un canal.
De acuerdo con el modelo de mecanostato de Frost (1990), una tensión alta reprime la resorción ósea y debería reducir la porosidad ósea, mientras que una tensión baja es permisiva para la resorción ósea y debería aumentar la porosidad ósea. Dado que la porosidad es el producto de la remodelación, la variación intraesquelética de la porosidad debería reflejar la variación intraesquelética de la tasa de remodelación (Cho y Stout, 2011). Por ejemplo, debido a sus altas tasas de recambio, se cree que las costillas pierden hueso antes que los elementos esqueléticos más dinámicos y que soportan peso (Epker et al., 1965; Agnew y Stout, 2012). Sin embargo, Hunter y Agnew (2016) no encontraron diferencias significativas en el porcentaje de porosidad entre el radio distal, la costilla media y el fémur medio de los mismos individuos. Del mismo modo, Cole y Stout (2015) no observaron diferencias significativas en el porcentaje de porosidad en los ejes medios del fémur, la tibia y la costilla de los mismos individuos en una muestra pequeña. Sin embargo, descubrieron que la costilla mostraba una porosidad trabecularizada significativamente mayor que el fémur o la tibia, que formaban preferentemente poros corticales (Cole y Stout, 2015). La costilla experimenta una extensa trabecularización de la corteza con la edad, ya que los poros adyacentes al endostio se unen entre sí y con la cavidad de la médula. Dado que estos poros se unen con la cavidad de la médula, es probable que se excluyan de la cuantificación de poros durante el análisis, lo que oscurece la verdadera relación de la porosidad con el envejecimiento y la resistencia ósea (Hunter y Agnew, 2016; Domínguez y Agnew, 2014). Zebaze et al. (2009) encontraron que la exclusión de la corteza trabecularizada subestima la porosidad en ~2,5 veces.
En las costillas torácicas medias (4-7), la sustracción de los vacíos porosos hace que el área cortical sea un mejor predictor de la fuerza máxima, la rigidez estructural y la energía total necesaria para fracturar la costilla. Estas mejoras son significativas pero pequeñas, lo que sugiere que la pérdida de hueso en el endostio reflejada en las medidas de la cantidad de hueso transversal es más importante para predecir la resistencia ósea en las costillas (Domínguez et al., 2016). Del mismo modo, en el radio distal, la reducción total de la masa ósea entre los 50 y los 80 años se debe en gran medida a la trabecularización porosa en el endostio (47%), seguida del adelgazamiento del hueso trabecular (32%) y, a continuación, la formación de poros dentro de la corteza (21%) (Zebaze et al., 2010). La primacía de esta porosidad trabecular «invisible» en algunos elementos del esqueleto ayuda a explicar por qué ciertas condiciones patológicas parecen acelerar la formación de poros intracorticales en algunos huesos pero no en otros. Por ejemplo, Villanueva et al. (1966) descubrieron que las costillas osteoporóticas tenían una porosidad intracortical normal, pero experimentaban una expansión de la cavidad medular con un adelgazamiento cortical asociado. Por el contrario, Jowsey (1964) describió una amplia remodelación intracortical con un número creciente de osteones incompletos en fémures osteoporóticos.
Se ha demostrado que la porosidad varía dentro de un plano de sección transversal según las diferencias regionales de tensión. Las regiones esqueléticas endosteales experimentan tensiones de menor magnitud en comparación con las regiones situadas más cerca del periostio y, en consecuencia, son más porosas. Los biólogos del esqueleto han reconocido desde hace tiempo que la porosidad aumenta desde el periostio hasta el endostio en varios huesos largos (por ejemplo, Jowsey, 1960; Atkinson, 1965; Martin et al., 1980; Martin y Burr, 1984a; Thomas et al., 2005; Zebaze et al., 2010). Las tensiones son menores en el endostio porque estas regiones están más cerca del eje neutro, donde la tensión se minimiza (Martin, 1993; Thomas et al., 2005). Aunque las mujeres pierden hueso preferentemente en el endostio con la edad, la porosidad es mayor en el endostio femoral a lo largo de la vida en ambos sexos (Bousson et al., 2001). Del mismo modo, las regiones comprimidas de una sección transversal experimentan una alta tensión y son menos porosas, mientras que las regiones tensas experimentan una baja tensión y son más porosas, como se ha demostrado en los calcáneos de los ciervos mulos de las Montañas Rocosas (Skedros et al., 1994b). Estudios bidimensionales de la costilla media han encontrado que la región cutánea es significativamente más porosa y trabeculada que la región pleural (Agnew y Stout, 2012; Agnew et al., 2013; Cole y Stout, 2015; Domínguez y Agnew, 2016). Sin embargo, se desconoce si esta diferencia está relacionada con el patrón de deformación regional, por lo que puede no reflejar el verdadero entorno de carga de la costilla o sus efectos en la estructura tridimensional de los poros (Domínguez y Agnew, 2016).