Según una estimación citada en el libro seminal sobre los primeros tiempos de la cultura drag queen, «Mother Camp», en julio de 1966 había en Estados Unidos unas 500 drag queens que actuaban regularmente. Ese fue también el mismo año en que la leyenda del teatro Jim Bailey asombró al público con su perfecta encarnación de Judy Garland, pero Bailey se resistiría a ser incluido en el recuento de drag queen. Aunque Bailey atrajo a un impresionante número de seguidores por sus acertadas imitaciones de iconos femeninos de Hollywood durante más de 40 años, su preferencia por ser etiquetado como ilusionista y no como drag queen habla de los matices de la terminología del travestismo.
El término «drag queen» proviene de una mezcla de «drag», que ha existido en el lenguaje teatral durante siglos para referirse a los hombres que se visten con ropa de mujer, y «queen», una palabra antislang para referirse a un hombre gay afeminado. Y aunque hoy en día las drag queens se asocian con poblaciones homosexuales, no todos los hombres que han actuado como drag son homosexuales; a menudo se trata de artistas como Bailey que prefieren expresiones como «imitador de mujeres» o «ilusionista» para describir su oficio. Los drag queens que llevan ropa y maquillaje femeninos sólo durante las actuaciones pero que se identifican como hombres fuera del escenario también pueden ser etiquetados erróneamente como transexuales o travestidos, un término más antiguo que ha caído en desuso hoy en día debido a su asociación pasada con la homosexualidad y el travestismo como patologías mentales. Dicho esto, las personas transgénero y transexuales que se presentan dentro y fuera del escenario como géneros o sexos biológicos diferentes también pueden actuar como drag.
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El travestismo y las actuaciones drag existieron como una cultura underground durante gran parte del siglo XX, y la visibilidad de las drag queens aumentó junto con la de las comunidades LGBT a finales de la década de 1960. Cuando en 1969 se produjeron los infames disturbios de Stonewall en el Stonewall Inn de Nueva York, uno de los únicos bares gays de la ciudad en aquella época, los actos homosexuales eran ilegales en todos los estados excepto en Illinois. El 28 de junio, la policía neoyorquina hizo una redada en el bar para arrestar a los clientes homosexuales in fraganti, y cuando la multitud decidió defenderse en lugar de capitular, las drag queen con tacones y los transexuales estuvieron en primera línea de la escaramuza de seis días que marcó oficialmente el inicio del movimiento por los derechos de los homosexuales en Estados Unidos.
Incluso ante la represión legal y el ostracismo social, las comunidades de drag queen empezaron a organizarse de manera más formal a mediados de la década de 1960. En respuesta al cierre por parte de la policía de una serie de bares gays, José Julio Sarria, el primer candidato político abiertamente gay de San Francisco y artista local, fundó el Sistema de Corte Imperial que unió a la comunidad drag queen y gay en general para celebrar bailes drag anuales y otros eventos . En la actualidad existen secciones en ciudades de Estados Unidos, Canadá y México, y en gran medida sirven como organizaciones filantrópicas que ayudan a la prevención e investigación del VIH y el sida.
Los bailes de drags también se han convertido en las fiestas más importantes de las comunidades de drags afroamericanos. Al igual que el sistema de fraternidades, las drag queens prometedoras pueden unirse a casas locales dirigidas por «madres» o «padres» mayores y experimentados, que ayudan a preparar a los miembros jóvenes en sus actividades drag y les ofrecen apoyo moral y social, además de refugio si han sido expulsados de sus hogares. Periódicamente, las drag queens y los reyes de las distintas casas se enfrentan en bailes en los que los concursantes compiten en categorías como la suplantación de la reina y el rostro masculino. Jenny Livingston capturó la cultura de los bailes afroamericanos de Harlem en su documental de 1990 «Paris Is Burning», que también ofrecía una visión íntima de lo que supone transformarse en una drag queen por una noche.