Williams debutó como actriz en un papel no hablado en el drama Indian Summer de 1993, en el que también aparecía su hermana Kimberly. Después, entre 1994 y 1996, interpretó a la adolescente Danielle Andropoulos en la telenovela As the World Turns.
Williams protagonizó la serie de televisión Good Morning, Miami (2002-2004). Desde entonces también ha aparecido en episodios de Psych, How I Met Your Mother, múltiples episodios de E-Ring, múltiples episodios de Huff, Law & Order: Unidad de Víctimas Especiales, múltiples episodios de Side Order of Life, The Mentalist, Monk, C.S.I., Royal Pains, múltiples episodios de Saving Grace, Love Bites, The Protector, Retired at 35, y múltiples episodios de Warehouse 13. Williams también tuvo un papel como invitada en American Dreams, interpretando a la cantante Sandie Shaw e interpretando el éxito de Shaw de 1964 «(There’s) Always Something There to Remind Me» en American Bandstand.
En 2007, protagonizó la obra de teatro Off Broadway Burleigh Grime$ y apareció como Victoria, una pastelera, en seis episodios de la serie de televisión Cómo conocí a vuestra madre; un papel que repitió en las últimas temporadas de la serie.
En 2010, protagonizó las películas hechas para la televisión de Lifetime, Patricia Cornwell’s The Front y At Risk, que se estrenaron en el canal el 17 de abril de 2010. También ganó una encuesta en línea realizada por el personal de producción de Cómo conocí a vuestra madre sobre qué ex novia de Ted Mosby, el protagonista de la serie, es la favorita de los fans. Su personaje, Victoria, ganó 128 a 117 sobre Robin Scherbatsky, con un puñado de votos para otros candidatos.
En 2011 y 2012, interpretó el papel de Claire en una adaptación cinematográfica de Something Borrowed junto a Kate Hudson, John Krasinski y su compañera de universidad Ginnifer Goodwin, y también repitió su papel de Victoria en How I Met Your Mother.
Hizo su debut en Broadway en la obra de John Grisham A Time To Kill interpretando a la estudiante de derecho Ellen Roarke, el 28 de septiembre de 2013, siendo el estreno el 20 de octubre de 2013. Anteriormente había trabajado en el Festival de Teatro de Williamstown, y también trabajó como suplente de Rachel Weisz y Gretchen Mol frente a Paul Rudd en el estreno mundial de la obra de Neil LaBute The Shape of Things. En 2015 y 2016, Williams interpretó una versión ficticia de la esposa real del cómico Jim Gaffigan en el programa The Jim Gaffigan Show de Comedy Central, una comedia sobre una pareja que cría a sus cinco hijos pequeños en un apartamento de dos habitaciones en Nueva York, en la que también participaron Michael Ian Black y Adam Goldberg.