První filmovou roli si zahrál v roce 1992 ve filmu Dolly Parton Straight Talk. Poté se přestěhoval do Los Angeles a byl obsazen do vedlejších rolí ve filmech Some Folks Call it a Sling Blade a The Low Life. Svou první roli ve velkém filmu Livingston získal v roce 1996 ve filmu Swingers. Hlavní mužskou roli Petera Gibbonse ztvárnil v kultovní komedii Office Space, v níž si zahrál s Jennifer Anistonovou a kterou napsal a režíroval Mike Judge. Objevil se také v minisérii HBO Band of Brothers jako kapitán Lewis Nixon III po boku Donnieho Wahlberga a Damiana Lewise. Livingston rozšířil svou škálu rolí, když si zahrál hollywoodského agenta ve filmu Adaptace (2002), lascivního výrostka z Ivy League naproti šéfovi kasina Aleca Baldwina ve filmu Chladič (2003) a učitele ve filmech Zimní slunovrat a Pěkné přemlouvání (oba 2005). Objevil se také jako sardonický spisovatel Jack Berger, Carriin krátkodobý přítel v páté a šesté sérii Sexu ve městě. Hostoval v epizodě „TB or Not TB“ seriálu House. V roce 2006 si zahrál vyjednavače FBI Matta Flanneryho v seriálu stanice Fox Standoff s Rosemarie DeWitt a byl reklamním mluvčím společnosti Sprint Nextel.
V létě 2007 se Livingston objevil na mimobroadwayské scéně ve světové premiéře hry Neila LaButea In a Dark Dark House v produkci MCC Theater s Frederickem Wellerem a Louisou Krause. Představení se hrálo od května do července v Lucille Lortel Theatre v New Yorku. V listopadu 2007 byl uveden nezávislý film Holly, který vyprávěl příběh vietnamské dívky, jež se stala obětí obchodu se sexem v Kambodži. Livingston si v něm zahrál Patricka, pochybného karetního žraloka, který se rozhodne Holly zachránit před jejím neblahým osudem.
V roce 2009 ztvárnil leteckého inženýra Madduxe Donnera v seriálu Defying Gravity, který byl zrušen po první sezóně.
V roce 2010 si Livingston zahrál v komedii Jaye Roache Dinner for Schmucks. Dne 26. února 2013 časopis Entertainment Weekly potvrdil, že se ve čtvrté sezóně připojí k obsazení seriálu HBO Boardwalk Empire.
V roce 2013 si Livingston zahrál v nezávislé komedii Drinking Buddies po boku Olivie Wilde, Jakea Johnsona a Anny Kendrick. Film Drinking Buddies získal pozitivní hodnocení kritiků. Na serveru Rotten Tomatoes získal film na základě 97 recenzí skóre 82 %.
Livingston v současnosti hraje v komediálním televizním seriálu Audience, Loudermilk. V seriálu produkovaném Peterem Farrellym hraje Livingston titulní roli Sama Loudermilka, poradce pro drogově závislé, který je zároveň vyléčeným alkoholikem, jenž je známý svým špatným chováním a přístupem. Seriál měl premiéru v říjnu 2017 a v dubnu 2018 byl obnoven pro druhou sezónu, která měla premiéru v říjnu 2018. V prosinci 2018 bylo oznámeno, že společnost Audience prodloužila seriál pro třetí sérii. Hraje také v dramatu stanice ABC Milion maličkostí v roli Jona Dixona, jehož sebevražda přiměje skupinu jeho přátel, aby zhodnotili své vlastní životy.