Williams a fait ses débuts au cinéma dans un rôle non parlant dans le drame Indian Summer de 1993, dans lequel figurait également sa sœur Kimberly. Elle a ensuite passé de 1994 à 1996 à jouer l’adolescente Danielle Andropoulos dans le feuilleton As the World Turns.
Williams a joué dans la série télévisée Good Morning, Miami (2002-2004). Depuis, elle est également apparue dans des épisodes de Psych, How I Met Your Mother, de multiples épisodes de E-Ring, de multiples épisodes de Huff, Law & Order : Special Victims Unit, plusieurs épisodes de Side Order of Life, The Mentalist, Monk, C.S.I., Royal Pains, plusieurs épisodes de Saving Grace, Love Bites, The Protector, Retired at 35, et plusieurs épisodes de Warehouse 13. Williams a également eu un rôle de guest-starring dans American Dreams, jouant la chanteuse Sandie Shaw et interprétant le tube de 1964 de Shaw « (There’s) Always Something There to Remind Me » sur American Bandstand.
En 2007, elle a joué dans la pièce Off Broadway Burleigh Grime$ et est apparue dans le rôle de Victoria, une pâtissière de cupcakes, dans six épisodes de la série télévisée How I Met Your Mother ; un rôle qu’elle a repris dans les dernières saisons de la série.
En 2010, elle a joué dans les films Lifetime réalisés pour la télévision, The Front de Patricia Cornwell et At Risk, qui ont été diffusés pour la première fois sur la chaîne le 17 avril 2010. Elle a également remporté un sondage en ligne réalisé par l’équipe de production de How I Met Your Mother pour savoir quelle ex-copine de Ted Mosby, le personnage principal de la série, était la préférée des fans. Son personnage, Victoria, l’a emporté par 128 voix contre 117 à Robin Scherbatsky, avec un éparpillement de votes pour d’autres candidats.
En 2011 et 2012, elle a joué le rôle de Claire dans une adaptation cinématographique de Something Borrowed aux côtés de Kate Hudson, John Krasinski, et sa colocataire à l’université Ginnifer Goodwin, et elle a également repris son rôle de Victoria dans How I Met Your Mother.
Elle a fait ses débuts à Broadway dans A Time To Kill de John Grisham en jouant le rôle d’Ellen Roarke, étudiante en droit, le 28 septembre 2013, la première ayant lieu le 20 octobre 2013. Elle avait auparavant travaillé au Williamstown Theater Festival, et a également travaillé comme doublure de Rachel Weisz et de Gretchen Mol face à Paul Rudd dans la première production mondiale Off-Broadway de la pièce The Shape of Things de Neil LaBute. Elle a interprété les deux rôles féminins principaux à plusieurs reprises pendant la durée de la production.
En 2015 et 2016, Williams a joué le rôle d’une version fictive de la femme réelle de l’humoriste Jim Gaffigan dans The Jim Gaffigan Show sur Comedy central, une sitcom sur un couple élevant leurs cinq jeunes enfants dans un appartement de deux chambres à New York, qui a également mis en vedette Michael Ian Black et Adam Goldberg.