Primul rol de film al lui Livingston a fost în 1992, în filmul Straight Talk al lui Dolly Parton. S-a mutat la Los Angeles și a fost distribuit în roluri secundare în Some Folks Call it a Sling Blade și The Low Life. Livingston a obținut primul său rol într-un film important în 1996, în Swingers. A jucat rolul principal masculin, Peter Gibbons, în comedia clasică cult Office Space, în care a jucat alături de Jennifer Aniston și care a fost scrisă și regizată de Mike Judge. De asemenea, a apărut în miniseria Band of Brothers de la HBO în rolul căpitanului Lewis Nixon III, alături de Donnie Wahlberg și Damian Lewis. Livingston și-a lărgit varietatea de roluri atunci când a interpretat rolul unui agent de la Hollywood în Adaptation (2002), pe cel al unui parvenit șmecher din Ivy League alături de șeful de cazinou al lui Alec Baldwin în The Cooler (2003) și pe cel al profesorilor în Winter Solstice și Pretty Persuasion (ambele în 2005). A apărut, de asemenea, în rolul scriitorului sardonic Jack Berger, iubitul pe termen scurt al lui Carrie în sezoanele cinci și șase din Sex and the City. A fost guest-star în episodul „TB or Not TB” din House. În 2006, a jucat rolul negociatorului FBI Matt Flannery în serialul Standoff de la Fox, cu Rosemarie DeWitt, și a fost purtător de cuvânt publicitar pentru Sprint Nextel.
În vara anului 2007, Livingston a apărut pe scena off-Broadway în premiera mondială a piesei In a Dark Dark House de Neil LaBute, produsă de MCC Theater, alături de Frederick Weller și Louisa Krause. Spectacolul a rulat în perioada mai-iulie la Lucille Lortel Theatre din New York City. În noiembrie 2007, filmul independent Holly a spus povestea unei fete vietnameze traficate în comerțul sexual în Cambodgia. Livingston a jucat rolul lui Patrick, un rechin de cărți dubios care devine hotărât să o salveze pe Holly de soarta ei nefastă.
În 2009, l-a interpretat pe inginerul de zbor Maddux Donner în serialul Defying Gravity, care a fost anulat după primul sezon.
În 2010, Livingston a jucat împreună cu Jay Roach în comedia Dinner for Schmucks. La 26 februarie 2013, Entertainment Weekly a confirmat că se va alătura distribuției serialului Boardwalk Empire de la HBO pentru cel de-al patrulea sezon.
În 2013, Livingston a jucat în comedia indie Drinking Buddies alături de Olivia Wilde, Jake Johnson și Anna Kendrick. Drinking Buddies a primit recenzii pozitive din partea criticilor. Rotten Tomatoes îi acordă filmului un scor de 82% pe baza a 97 de recenzii.
Livingston joacă în prezent în serialul de televiziune de comedie Audience, Loudermilk. În serialul produs de Peter Farrelly, Livingston joacă rolul principal al lui Sam Loudermilk, un consilier pentru abuz de substanțe care este, de asemenea, un alcoolic în recuperare, cunoscut pentru comportamentul și atitudinea sa proastă. Serialul a avut premiera în octombrie 2017 și a fost reînnoit în aprilie 2018 pentru un al doilea sezon care a avut premiera în octombrie 2018. În decembrie 2018, s-a anunțat că Audience a reînnoit serialul pentru un al treilea sezon. El joacă, de asemenea, în drama ABC A Million Little Things în rolul lui Jon Dixon, a cărui sinucidere determină grupul său de prieteni să își evalueze propriile vieți.
.