Williams zadebiutowała jako aktorka w roli niemówiącej w dramacie Indian Summer z 1993 roku, w którym wystąpiła również jej siostra Kimberly. Następnie spędziła od 1994 do 1996 roku grając nastoletnią Danielle Andropoulos w operze mydlanej As the World Turns.
Williams wystąpiła w serialu telewizyjnym Good Morning, Miami (2002-2004). Od tego czasu pojawiła się również w odcinkach Psych, How I Met Your Mother, wiele odcinków E-Ring, wiele odcinków Huff, Law & Order: Special Victims Unit, wielu odcinkach Side Order of Life, The Mentalist, Monk, C.S.I., Royal Pains, wielu odcinkach Saving Grace, Love Bites, The Protector, Retired at 35, i wielu odcinkach Warehouse 13. Williams miała również gościnną rolę w American Dreams, grając piosenkarkę Sandie Shaw i wykonując hit Shaw z 1964 roku „(There’s) Always Something There to Remind Me” na American Bandstand.
W 2007 roku, wystąpiła w sztuce Off Broadway Burleigh Grime $ i pojawił się jako Victoria, piekarz babeczek, na sześć odcinków serialu telewizyjnego Jak poznałem waszą matkę; rola, którą powtórzyła w końcowych sezonach show.
W 2010 roku, wystąpiła w filmach made-for-TV Lifetime, Patricia Cornwell’s The Front i At Risk, które miały premierę na kanale 17 kwietnia 2010 roku. Wygrała także internetowy sondaż słomkowy przeprowadzony przez pracowników produkcji How I Met Your Mother na temat tego, która była dziewczyna Teda Mosby’ego, głównego bohatera serialu, jest ulubienicą fanów. Jej postać, Victoria, wygrała 128 do 117 nad Robin Scherbatsky, z rozproszeniem głosów dla innych kandydatów.
W 2011 i 2012 roku, zagrała rolę Claire w filmowej adaptacji Coś pożyczonego naprzeciwko Kate Hudson, John Krasinski, i jej współlokatorka z college’u Ginnifer Goodwin, a także powtórzyła swoją rolę jako Victoria w Jak poznałem waszą matkę.
Zadebiutowała na Broadwayu w A Time To Kill Johna Grishama, grając studentkę prawa Ellen Roarke, 28 września 2013 roku, z premierą 20 października 2013 roku. Wcześniej pracowała na Williamstown Theater Festival, a także pracowała jako dublerka Rachel Weisz i Gretchen Mol naprzeciwko Paula Rudda w światowej premierze Off-Broadway’owej produkcji sztuki Neila LaBute’a The Shape of Things. Wystąpiła w obu głównych rolach kobiecych wiele razy podczas biegu.
W 2015 i 2016 roku Williams wystąpiła jako fikcyjna wersja prawdziwej żony komika Jima Gaffigana w The Jim Gaffigan Show na Comedy Central, sitcomie o parze wychowującej piątkę małych dzieci w dwupokojowym nowojorskim mieszkaniu, w którym wystąpili również Michael Ian Black i Adam Goldberg.
.