Postcopulatoire seksuele selectie beïnvloedt de evolutie van het baculum bij primaten en carnivoren

Inleiding

Van de morfologie van mannelijke intromitterende organen wordt beweerd dat ze onderhevig is aan een snellere divergerende evolutie dan enige andere vorm in het dierenrijk. Het baculum, of penisbotje, is geen uitzondering op deze trend en wordt beschreven als “het meest diverse bot van alle botten” (, p. 1), dat dramatisch varieert in lengte, breedte en vorm bij de zoogdieren.

Het baculum is niet uniform aanwezig bij alle zoogdieren. Men dacht dat het slechts bestond in acht van de zoogdierorden: Afrosoricida, Carnivora, Chiroptera, Dermoptera, Erinaceomorpha, Primaten, Rodentia en Soricomorpha. Onlangs is echter ontdekt dat een Lagomorph, de Amerikaanse pika (Ochonta princeps), ook een kleine baculum heeft. Deze ontdekking suggereert dat het baculum bij zoogdieren meer voorkomt dan historisch wordt aangenomen. Bepaalde ordes vertonen een mengeling van aan- en afwezigheid van baculum bij verschillende soorten; dit zijn de Carnivora, Chiroptera, Primaten en Rodentia. Bij de primaten, bijvoorbeeld, ontbreekt bij de mens, de tarsier en verscheidene Platyrrhines een baculum. De Lagomorphia kunnen op soortgelijke wijze worden onderverdeeld. Afgezien van het documenteren van de aan- en afwezigheid van het baculum in alle zoogdierorden, was de evolutionaire geschiedenis van het baculum tot voor kort niet bestudeerd, waardoor vele vragen onbeantwoord bleven.

Genitale (en dus baculaire) morfologie zou onderhevig zijn aan sexuele selectie. De weinige empirische tests die tot op heden zijn uitgevoerd, kunnen deze hypothese ondersteunen. Stockley et al. vonden dat de baculumbreedte bij polygame huismuizen (Mus domesticus) een significante voorspeller was van mannelijk voortplantingssucces. Simmons & Firman was in staat om de baculumbreedte experimenteel te manipuleren door het niveau van seksuele selectiedruk in populaties van huismuizen te veranderen. Na 27 generaties hadden populaties met kunstmatig afgedwongen hoge niveaus van postcopulatoire seksuele selectiedruk significant dikkere bacula dan populaties waarin monogamie werd afgedwongen en seksuele selectiedruk dus afwezig was. Deze studies wijzen erop dat intra-seksuele selectie, in het bijzonder postcopulatoire seksuele selectiedruk, de baculaire evolutie zou kunnen sturen. Als dit het geval is, zouden de bacula van populaties onder hoge intra-seksuele selectiedruk, zoals die met polygame (meer mannetjes, meer vrouwtjes) of seizoensgebonden paringssystemen, onderhevig moeten zijn aan sterkere evolutionaire krachten.

Verschillende paringssystemen genereren variatie in niveaus van postcopulatoire seksuele selectiedruk en dus morfologische variabiliteit; zo hebben soorten met een hoge mate van spermacompetitie de neiging grote testikels te hebben in verhouding tot hun lichaamsmassa. Resterende testes massa wordt dus beschouwd als een betrouwbare maat voor het paringssysteem van een populatie en dus de mate van seksuele selectiedruk . Orr & Brennan vond dat de relatieve massa van de testikels een significante voorspeller was van de aanwezigheid van baculum bij Chiroptera, Eulipotyphla, Primaten en Rodentia. Dezelfde studie vond echter geen verband tussen de aanwezigheid of de breedte van de testikels en het paringssysteem, wat erop wijst dat een derde variabele in het spel kan zijn. Ramm testte het verband tussen de massa van de testikels en de lengte van het ruggenmerg in vier ordes door eerst de fylogenetische afhankelijkheid tussen de soorten vast te stellen en vervolgens regressies met de nodige correctie uit te voeren. Een positief verband tussen de massa van de testikels en de lengte van het baculum werd vastgesteld bij Rodentia en Carnivora, maar dezelfde test vond geen verband bij Primaten of Chiroptera.

De adaptieve functie van het baculum, onder hoge intra-seksuele selectieniveaus, moet nog worden vastgesteld. Een mogelijke strategie waarmee een mannetje zijn voortplantingssucces zou kunnen verhogen, door rivaliserende mannetjes te overtroeven, is door de intromissie te verlengen en bijgevolg de paring van een vrouwtje met een ander mannetje uit te stellen. De verlengde intromissie-hypothese stelt dat het baculum deze verlengde intromissie helpt vergemakkelijken door de penis te ondersteunen.

In deze context bestaat het proximale mechanisme van het baculum erin te fungeren als een ondersteunende staaf, die de penis versterkt en de plasbuis beschermt tijdens de verlengde intromissie. In een recente studie bij drie verschillende vleermuissoorten werd vastgesteld dat het baculum een functionele eenheid vormt met de corpora cavernosa, die de eikelpunt en de schacht van de penis in erectie beschermen. De auteurs stellen dat het baculum ook helpt om de vernauwing van de distale urethra en de urethrale opening in de penis in erectie te beperken tijdens de intromissie, waardoor de spermastroom wordt vergemakkelijkt. Bij veel primatensoorten waarbij het baculum langgerekt is, steekt het distale uiteinde van het bot in erecte toestand iets uit boven de urinebuis. Hierdoor zou het baculum tijdens de intromissie in contact kunnen komen met de baarmoederhals van een vrouwtje, waardoor de overdracht van sperma in het baarmoederhalskanaal wordt vergemakkelijkt. Vroege studies toonden aan dat verlengde intromissie gecorreleerd was met verlengde bacula bij primaten en carnivoren ; deze studies hielden echter geen rekening met de statistische niet-onafhankelijkheid van de gegevens die het gevolg is van een gedeelde evolutionaire geschiedenis tussen de soorten. In een latere studie, gecorrigeerd voor fylogenie, werd bij Noord-Amerikaanse carnivoren nagegaan of er een correlatie bestaat tussen verlengde intromissie en de lengte van de bacillen, maar er werd geen steun gevonden voor de hypothese. Gegevens om deze hypothese te testen waren echter slechts beschikbaar voor 18 soorten, waarvan er slechts twee werden gekenmerkt als soorten met een korte intromissieduur. Dixson et al. stellen dat deze steekproef niet representatief genoeg is om de hypothese van de verlengde intromissie definitief te weerleggen, en voerden hun eigen fylogenetisch gecorrigeerde analyse uit op een steekproef van 57 zoogdiersoorten. Ditmaal werd een significante correlatie gevonden tussen de twee variabelen. Hoewel beide studies voor fylogenie werden gecorrigeerd, kan, indien de graad van fylogenetische afhankelijkheid niet wordt vastgesteld vooraleer een analyse wordt aangepast, het corrigeren voor fylogenie misleidende of onjuiste resultaten opleveren, aangezien de graad van verwantschap tussen soorten varieert doorheen een fylogenie. Bayesiaanse Markov chain Monte Carlo (MCMC) analyses maken het mogelijk om de fylogenieën van soorten in een analyse op te nemen, in plaats van eenvoudigweg te corrigeren voor fylogenie, en kunnen dus betrouwbaarder resultaten opleveren.

In een nieuwe studie gebruikten Schultz et al. de vroegere fylogenetische methoden van stochastische mapping om de aan- en afwezigheid van het baculum in 954 zoogdiersoorten te modelleren, en betogen dat het baculum onafhankelijk minimaal negen keer bij zoogdieren is geëvolueerd. Het is echter onwaarschijnlijk dat deze steekproef het evolutieverloop van de gehele zoogdiersoort weerspiegelt, vooral omdat de afwezigheid van het baculum slechts bij 103 soorten werd vastgesteld.

Hier gebruiken we fylogenetische vergelijkende methoden binnen een Bayesiaans MCMC raamwerk om de evolutionaire geschiedenis van het baculum te onderzoeken en de hypothese te onderzoeken dat verhoogde niveaus van intra-seksuele selectie de evolutie van het baculum beïnvloeden. Eerst reconstrueerden we het evolutionaire traject van het baculum over de gehele zoogdierenklasse en onderzochten we de snelheid van baculeuze evolutie in de primatenorde. Vervolgens hebben we getest of er een verband bestaat tussen de lengte van het baculum en de massa van de testes bij zowel primaten als carnivoren. Vervolgens hebben we bij primaten getest of er een correlatie bestaat tussen de aanwezigheid van een baculum en de duur van de intromissie, en vervolgens hebben we fylogenetische t-tests uitgevoerd om vast te stellen of primaten en carnivoren met een langere intromissie een langere bacula hebben dan primaten en carnivoren met een kortere intromissie. Ten slotte hebben we dezelfde tests gebruikt om na te gaan of een verhoogde postcopulatoire seksuele selectiedruk, veroorzaakt door (i) polygame paringssystemen en (ii) seizoensgebonden voortplantingspatronen, heeft geleid tot een toename van de baculumlengte bij primaten. Primaten en carnivoren zijn waarschijnlijk bijzonder interessante groepen om te bestuderen, omdat er binnen elke orde een mengeling is van aan- en afwezigheid van baculum. Dit betekent dat verschillen tussen dieren met en zonder baculum op soortniveau kunnen worden bestudeerd, in plaats van in alle ordes. Bovendien zijn er meer gegevens beschikbaar, omdat deze ordes aantoonbaar uitgebreider bestudeerd zijn dan andere zoogdiergroepen.

Als het baculum een langere intromissie en een grotere nabijheid tot de baarmoederhals mogelijk maakt om de mate van concurrentie van sperma te verminderen en het voortplantingssucces te vergroten, dan kunnen verschillende voorspellingen worden gedaan en getest. Men zou verwachten dat er een verband zou bestaan tussen de lengte van de baculum en de massa van de testikels, wat kan worden gebruikt als een benadering voor de mate van postcopulatoire seksuele selectiedruk in een populatie. Verwacht wordt dat de duur van de intromissie in de loop van de evolutie zal correleren met de aanwezigheid van het baculum. Soorten met een langere intromissieduur zouden langwerpige bacula moeten hebben. Tenslotte zouden groepen waarin de postcopulatoire seksuele selectiedruk het hoogst is, zoals die waarin de paring polygaam is of seizoensgebonden, langere bacula moeten hebben dan groepen met lagere niveaus van postcopulatoire seksuele selectiedruk.

Materiaal en methoden

Voorouderlijke toestandsreconstructies, tests van gecorreleerde evolutie, tests van traitrelaties en fylogenetische t-tests werden alle uitgevoerd met BayesTraits (v. 2) . Gegevens over eigenschappen werden verzameld uit de literatuur (elektronisch aanvullend materiaal).

Een supertree fylogenie van 5020 bestaande zoogdieren werd gebruikt om de voorouderlijke toestanden van baculum aanwezigheid in de zoogdierenorde te reconstrueren. Alle analyses van de primaten en carnivoren werden uitgevoerd op een posterior distributie van 10.000 moleculaire fylogenieën afgeleid met Bayesiaanse MCMC methoden. Chronogrammen werden gebruikt in alle voorouderlijke toestand reconstructies en tests van gecorreleerde evolutie, terwijl fylogrammen werden gebruikt in tests van eigenschappen relaties en fylogenetische t-tests.

Een omkeerbare-sprong MCMC-methode met een exponentiële hyperprior variërend tussen 0 en 0,07 werd gebruikt om discrete voorouderlijke toestanden te schatten . Elke keten werd uitgevoerd voor 5 miljoen iteraties met een burn-in van 50 000 iteraties; dit was het geval voor alle analyses, met uitzondering van de variabele-rates-model. Wij waren geïnteresseerd in de afleiding van zeven belangrijke knooppunten in de zoogdierfylogenie, alsmede in de voorouderlijke staat van aanwezigheid van het baculum voor zowel de primaten- als de carnivorenorde (elektronisch aanvullend materiaal, figuur S1). Knooppunten werden geconstrueerd met behulp van de ‘add MRCA’-procedure in BayesTraits.

Een model met variabele snelheid werd gebruikt om het verloop van de evolutie van de baculumlengte over de primatenorde te reconstrueren (volgens Venditti et al. ). Met dit model kan de evolutiesnelheid in een fylogenie in de loop der tijd veranderen, zodat zonder voorafgaande kennis kan worden vastgesteld waar en wanneer de evolutiesnelheden zijn gedaald. Uitgestrekte takken van de fylogenetische boom geven aan dat een eigenschap snel is geëvolueerd en samengedrukte takken wijzen op een trage snelheid van verandering van de eigenschap. Het model werd gedurende 10 miljoen iteraties uitgevoerd, met een burn-in van 100 000 iteraties.

Baculumlengte en testesmassa werden getest op een verband met behulp van een meervoudige regressie tussen baculumlengte, testesmassa en volwassen mannelijke lichaamsmassa. Het model werd driemaal uitgevoerd en de keten met de mediane logmarginale waarschijnlijkheid werd gekozen; deze aanpak werd ook gevolgd bij het uitvoeren van gecorreleerde evolutie- en hypothesetests. Het aandeel van de hellingparameter (β) dat nul kruist, werd gebruikt om de p-waarden vast te stellen (volgens de methode van Organ et al. voor fylogenetische t-tests).

Om te testen of er sprake is van gecorreleerde evolutie tussen de aanwezigheid van het baculum en de duur van de intromissie, vergeleken we de logmarginale waarschijnlijkheid van onafhankelijke (kenmerken worden beperkt om afzonderlijk te evolueren) en afhankelijke modellen. Een exponentiële hyperprior met een bereik van 0-0.05 werd gebruikt. De twee modellen werden vergeleken met behulp van log natuurlijke Bayes factoren (BFs), berekend als twee maal het verschil in log marginale likelihood tussen de modellen. De BF’s werden geïnterpreteerd volgens Kass et al. : 0-2, minimale steun; 2-6, positieve steun; 6-10, sterke steun; meer dan 10, zeer sterke steun. In de recente literatuur is gewezen op een aantal problemen met het gebruik van het harmonisch gemiddelde als maatstaf voor de raming van de marginale waarschijnlijkheid van een model en op de relatieve verdiensten van de methode van de getrapte-stone sampling, waarvan wordt beweerd dat ze nauwkeuriger is. Daarom hebben wij de methode van de “stepping-stone sampling” gebruikt om de log marginale waarschijnlijkheid te schatten. Honderd stenen werden gebruikt per 10 000 iteraties van de Markov-keten. In navolging van Xie et al. werd een beta (α, 1.0) verdeling gebruikt en α werd op 0.3 gesteld. Op deze manier werden steppping-stones gebruikt voor alle tests van traitrelaties, gecorreleerde evolutie en fylogenetische t-tests.

MC fylogenetische t-tests werden gebruikt om hypothesen te testen die rekening houden met de statistische niet-onafhankelijkheid van de gegevens, ten gevolge van een gedeelde evolutionaire geschiedenis (in navolging van Organ et al.

Resultaten

Een multistate-analyse in BayesTraits (n = 1818) geeft aan dat het voorouderlijke zoogdier geen baculum bezat (baculum absence, gemiddelde waarschijnlijkheid = 0,98). Reconstructies van de voorouderlijke toestand over zes knooppunten (tabel 1; elektronisch aanvullend materiaal, figuur S1) suggereren dat het baculum voor het eerst evolueerde na de splitsing van niet-placentrale en placentale zoogdieren (afwezigheid van het baculum, gemiddelde waarschijnlijkheid = 0,93), maar voordat de meest recente gemeenschappelijke voorouder (MRCA) van primaten en carnivoren evolueerde (aanwezigheid van het baculum, gemiddelde waarschijnlijkheid = 0,99). De voorouderlijke primaat en carnivoor hadden beide een baculum (aanwezigheid van baculum, gemiddelde waarschijnlijkheid = 1,00 respectievelijk 1,00).

Het evolutietraject van de baculumlengte werd gevisualiseerd met behulp van het model met variabele snelheid, dat de takken van een fylogenetische boom uitrekt of doet krimpen volgens de verschillende evolutiesnelheden van de kenmerken (figuur 1; elektronisch aanvullend materiaal, figuren S2-S4). Primaten vertonen een duidelijke variatie in baculumlengte en dit wordt weerspiegeld in hun evolutionaire geschiedenis. Zeer weinig verandering is opgetreden bij platyrrhines en tarsiers, die over het algemeen kleine of afwezige bacula hebben, hetgeen erop wijst dat het baculum van de voorouderlijke primaat tamelijk klein was. De strepsirrhines en catarrhines daarentegen hebben een betrekkelijk snelle evolutionaire verandering ondergaan, en hebben over het algemeen langere bacula dan de platyrrhines en tarsiers. De apen vormen een interessante groep, omdat zij een hoog tempo van verandering hebben doorgemaakt, maar toch zeer kleine of geen bacula hebben. Dit suggereert dat na de splitsing van de lijnen platyrrhine en catarrhine, het baculum van de voorouderlijke catarrhine een hoge evolutiesnelheid heeft ondergaan en veel langer is geworden. Toen de apen zich vervolgens afsplitsten van de apen uit de Oude Wereld keerde deze tendens om en onderging het baculum van de aap opnieuw een hoge evolutiesnelheid, ditmaal in lengte afnemend. (Zie het elektronisch aanvullend materiaal voor bomen met variabele snelheid voor de evolutie van de lengte van de slokdarm bij carnivoren en de evolutie van de massa van de testes bij primaten en carnivoren, figuren S2-S4.)

Baculumlengte kon noch bij primaten (n = 46, p = 0,139, R2 = 0,00) noch bij carnivoren (n = 46, p = 0,139, R2 = 0,00) worden voorspeld aan de hand van de massa van de testikels.03) of carnivoren (n= 32, p= 0,231, R2= 0,37) (elektronisch aanvullend materiaal, tabel S2).

Wij vonden positieve aanwijzingen voor gecorreleerde evolutie tussen baculumaanwezigheid en intromissieduur bij primaten (n= 299, log BF = 4,78; tabel 2). Voorouderlijke toestandsreconstructies en modelsnelheden geven aan dat baculumaanwezigheid en korte intromissieduur (gemiddelde waarschijnlijkheid = 0,73) voorafgingen aan een verschuiving naar verlengde intromissie (figuur 2). Nadat de lange intromissieduur was geëvolueerd, ging het baculum zelden verloren. Het baculum ging echter vaak verloren als de intromissieduur kort bleef. Lange intromissie-duur werd zelden weer kort als er een baculum aanwezig was. Wanneer een baculum daarentegen afwezig was, wisselde de intromissieduur vaak tussen lang en kort.

De hypothese dat postcopulatoire seksuele selectie de baculumlengte beïnvloedt, werd getest aan de hand van een reeks fylogenetische t-tests (tabel 3). In overeenstemming met onze voorspellingen vinden we dat soorten in zowel de primaten- als de carnivorenorde waarin de intromissie langer is, significant langere bacula hebben dan soorten waarin de intromissie kort is (n = 53, p = 0,000 en n = 41, p = 0,018, respectievelijk). Primaten in polygame paringssystemen bleken significant langere bacula te hebben dan die in andere paringssystemen (n = 65, p = 0,032). Ten slotte hebben seizoenbroedende primaten significant langere bacula dan primaten die niet seizoenbroedend zijn (n = 63, p = 0,045).

Discussie

Onze resultaten hebben het evolutionaire traject van het baculum in de zoogdierklasse blootgelegd, Hieruit blijkt dat het baculum voor het eerst is geëvolueerd nadat placenta- en niet-placentazoogdieren zich rond 145 miljoen jaar geleden (Ma) hebben gesplitst, maar voordat de MRCA van primaten en carnivoren rond 95 Ma is geëvolueerd. Wij tonen voor het eerst aan dat zowel de voorouderlijke primaat als de voorouderlijke carnivoor een baculum hadden, een resultaat dat belangrijke implicaties heeft voor de manier waarop het baculum binnen deze orden moet worden bestudeerd. Analyses moeten zich richten op de vraag waarom het baculum bij bepaalde soorten behouden bleef en bij andere verloren ging, niet waarom het baculum geëvolueerd zou kunnen zijn; het was al aanwezig bij hun voorouders.

We vonden geen verband tussen de lengte van het baculum en de massa van de testes bij primaten of carnivoren, wat eerdere bevindingen bij primaten ondersteunt, maar niet bij carnivoren. Deze discrepantie is waarschijnlijk te verklaren door het gebruik van een Bayesiaans fylogenetisch kader voor onze analyses; onze bevinding suggereert dat elke waargenomen relatie tussen baculumlengte en testes massa door toeval zou kunnen zijn geëvolueerd. Hoewel deze resultaten geen steun bieden voor de hypothese dat de baculumlengte seksueel geselecteerd is, weerleggen zij deze niet. Het is mogelijk dat aspecten van de baculummorfologie, zoals breedte of vorm, eerder variëren met de massa van de teelballen. Zo is bijvoorbeeld de breedte van de baculumschacht een significante voorspeller van het aantal nakomelingen van mannelijke huismuizen. Orr & Brennan vond dat de massa van de teelballen de breedte van de teelballen bij vier zoogdierordes voorspelde; maar toen deze relatie werd getest met behulp van een fylogenetisch model, was de breedte van de teelballen niet langer een significante voorspeller. Het is mogelijk dat deze resultaten significant zouden zijn gebleven als de relatie op het niveau van de orde zou zijn onderzocht, aangezien de functie van de baculum van orde tot orde kan verschillen. Onze resultaten onderstrepen het belang van het gebruik van volledige fylogenetische methoden bij het onderzoeken van de evolutie van eigenschappen.

Deze studie is de eerste die aantoont dat de aanwezigheid van een baculum gecorreleerd is met de duur van de intromissie in de loop van de evolutie van primaten. Het resultaat belicht de wisselwerking tussen morfologische en gedragsfenotypen in de loop van de evolutionaire tijd. Het baculum ondersteunt en beschermt de penis van het mannetje en helpt bij het overbrengen van het sperma naar de baarmoederhals van het vrouwtje. Het baculum speelt echter ook een belangrijke rol bij het vergemakkelijken van verlengde intromissie, wat op zich een seksueel geselecteerd gedrag kan zijn, gericht op het verhogen van het voortplantingssucces door het uitstellen van de paring door vrouwtjes.

Onze resultaten bevestigen dat de hypothese van verlengde intromissie robuust blijft wanneer ze binnen een strikt fylogenetisch kader wordt geanalyseerd. Fylogenetische t-tests tonen aan dat het baculum significant langer is bij zowel primaten als carnivoren bij wie de intromissie verlengd is. Dit suggereert dat de verlenging van het baculum in de loop van de evolutie van zoogdieren waarschijnlijk werd aangedreven door het nut ervan bij verlengde intromissie. Twee andere fylogenetische t-tests toonden aan dat primaten in polygame paringssystemen en primaten die zich seizoenmatig voortplanten significant langere bacula hadden dan primaten in andere paringssystemen en primaten zonder seizoengebonden voortplantingspatroon, wat het belang onderstreept van postcopulatoire seksuele selectie als drijvende kracht achter de evolutie van de bacula.

De bevinding uit de test van gecorreleerde evolutie, gekoppeld aan de resultaten van de fylogenetische t-tests, stelt ons in staat om te beginnen met het in elkaar passen van de proximale en uiteindelijke functies van de baculum. Polygame paringssystemen en beperkte voortplantingsseizoenen creëren hoge niveaus van postcopulatoire seksuele competitie. In deze omgeving kan het verlengen van de intromissie de paring van een wijfje vertragen, waardoor een mannetje meer kans heeft om haar succesvol te bevruchten onder competitieve omstandigheden. Door ervoor te zorgen dat de urinebuis vrij is en het sperma zo weinig mogelijk afstand moet afleggen, kan de hoeveelheid sperma die naar het baarmoederhalskanaal wordt vervoerd, worden vergroot. Het baculum dient als ondersteunende structuur tijdens langdurige intromissie, zowel om de urethra te beschermen als om te voorkomen dat deze wordt vernauwd.

Deze resultaten zijn niet noodzakelijk van toepassing op andere ordes binnen de klasse zoogdieren, maar zij vestigen wel de aandacht op mogelijk lonende lijnen van onderzoek. Het is ook belangrijk op te merken dat, zelfs binnen de orde van primaten en carnivoren, andere factoren waarschijnlijk van invloed zijn op de vraag of een baculum al dan niet behouden blijft en hoe de morfologie ervan evolueert. Studies over de evolutie van het baculum hebben de neiging zich te concentreren op de vraag waarom het bij bepaalde soorten aanwezig is, of waarom het in lengte of breedte is toegenomen; factoren die de reductie of verdwijning van bacula veroorzaken zijn grotendeels genegeerd.

Ingenieuze studies beginnen het proximale mechanisme van het baculum te ontrafelen, evenals enkele van de factoren die de evolutie ervan in verschillende zoogdierorden bepalen. Door het vergelijken van deze bevindingen over de orden en het onderzoeken van het baculum door middel van een fylogenetisch kader, kunnen we beginnen met een meer omvattend beeld van de proximate en uiteindelijke functies van het baculum, en hoe het geëvolueerd in de bestaande soorten en hun voorouders te bouwen.

Toegankelijkheid van de gegevens

De gegevens zijn beschikbaar via Dryad Digital Repository.

Bijdragen van auteurs

M.B. en C.O. hebben het onderzoek ontworpen; M.B. en C.O. hebben het onderzoek uitgevoerd; M.B. en C.O. hebben de gegevens geanalyseerd; M.B. en C.O. hebben het manuscript opgesteld. Alle auteurs gaven hun definitieve goedkeuring voor publicatie.

Belangen

We hebben geen concurrerende belangen.

Funding

M.B. wordt ondersteund door een NERC Doctoral Training Studentship, en C.O. wordt ondersteund door een Leverhulme Early Career Fellowship.

Footnotes

Elektronisch aanvullend materiaal is online beschikbaar op http://dx.doi.org/10.6084/m9.figshare.c.3583481.

.