Crawford begon zijn carrière als kindacteur. Hij behoorde in 1955 tot de oorspronkelijke Mouseketeers van de Walt Disney Company en acteerde op het toneel, in films en op televisie.
Disney begon met 24 oorspronkelijke Mouseketeers, maar aan het eind van het eerste seizoen bracht de studio het aantal terug tot 12 en werd Crawford van zijn contract ontheven. Zijn eerste belangrijke doorbraak als acteur volgde met de titelrol in een Lux Video Theatre-productie van “Little Boy Lost”, een live NBC-uitzending op 15 maart 1956. Hij verscheen ook in de populaire westernserie The Lone Ranger, in 1956, in een van de weinige afleveringen in kleur van die serie. Na dat optreden werkte de jonge acteur gestaag samen met vele doorgewinterde acteurs en regisseurs. Gedurende twee en een half jaar freelance werkte hij aan bijna 60 televisiecredits, waaronder rollen in drie afleveringen van NBC’s The Loretta Young Show en een rol als Manuel in “I Am an American”, een aflevering van het gesyndiceerde misdaaddrama Sheriff of Cochise. Hij speelde de hoofdrol als Bobby Adams in het drama Courage of Black Beauty uit 1958. Hij verscheen als Tommy Peel in de aflevering “The Dealer” in 1958 in “Tales of Wells Fargo”, een CBS televisieserie. Tegen de lente van 1958 had hij ook 14 veeleisende rollen gespeeld in live teleplays voor NBC’s Matinee Theatre, verscheen hij in CBS’s sitcom, Mr. Adams and Eve, in de Wagon Train aflevering “The Sally Potter Story” (waarin ook Martin Milner verscheen) en in de syndicated series, Crossroads, Sheriff of Cochise, en Whirlybirds, en maakte hij drie pilots van tv-series. De derde pilot, die werd gemaakt als een aflevering van Dick Powell’s Zane Grey Theater, werd opgepikt door ABC en het eerste seizoen van The Rifleman begon met filmen in juli 1958.
Crawford werd op 13-jarige leeftijd genomineerd voor een Emmy Award als Beste Bijrol Acteur. Hij kreeg de nominatie voor zijn rol als Mark McCain (de zoon van Lucas McCain, gespeeld door Chuck Connors) in de ABC-serie The Rifleman. Crawford speelde ook een jonge jongen genaamd Clay Holden, die bevriend raakte met Connors in een aflevering van 1965 van “Branded”. Gedurende de vijf seizoenen van The Rifleman bestond er een opmerkelijke chemie tussen Connors en Crawford in de verbeelding van hun vader-zoon relatie. Ze waren nog steeds goede vrienden toen Connors op 10 november 1992 overleed, en Crawford hield een lofrede tijdens Connors’ herdenkingsdienst.
Tijdens de late jaren 1950 en vroege jaren 1960, had Crawford een grote populariteit bij Amerikaanse tieners en een opnamecarrière bij Del-Fi Records die vier Billboard Top-40 hits opleverde, waaronder de single “Cindy’s Birthday”, die in 1962 een hoogtepunt bereikte op nummer acht. Zijn andere hits waren “Rumors” (nummer 12, 1962), “Your Nose is Gonna Grow” (nummer 14, 1962), en “Proud” (nummer 29, 1963).
Late in 1961, verscheen Crawford als Victor in de aflevering “A Very Bright Boy” van de ABC sitcom, The Donna Reed Show. Zijn broer Robert was ook een gastrol geweest in The Donna Reed Show. Eenmaal in 1964 en eenmaal in 1965 verscheen Crawford in het NBC onderwijs drama Mr. Novak als JoJo Rizzo.
Crawford speelde Jeff, Wilbur’s buurman in Mister Ed – seizoen zes, aflevering twee (1965) – die meer geïnteresseerd was in popmuziek dan in zijn algebra.
Onder zijn films speelde Crawford een Amerikaanse indiaan in de unieke avonturenfilm, Indian Paint (1965). Hij speelde een personage dat betrokken was bij een gestoord jong meisje gespeeld door Kim Darby in The Restless Ones (1965), en speelde een personage dat werd neergeschoten door John Wayne’s personage in El Dorado (1967). Hij speelde een jonge deputy Billy Norris, in The Big Valley aflevering “The Other Face Of Justice” in 1969.
Terwijl hij twee jaar in dienst was van het Amerikaanse leger, werkte Crawford aan trainingsfilms als productiecoördinator, assistent-regisseur, scriptbegeleider, en incidenteel acteur. Zijn rang was sergeant op het moment van zijn eervolle ontslag in december 1967.
In 1968 speelde Crawford een soldaat die gezocht werd voor moord in “By the Numbers”, een aflevering van de populaire tv-serie Hawaii Five-O.
The Resurrection of Broncho Billy was een USC studentenfilm waar Crawford mee instemde om te doen als een gunst aan zijn goede vriend, producer John Longenecker. Het won de 1970 Academy Award voor Beste Live Action Short Subject.
The Naked Ape was een gedeeltelijk geanimeerde speelfilm uit 1973 met in de hoofdrollen Crawford en Victoria Principal, geproduceerd door Hugh Hefner.
In 1976 speelde Crawford mee als Ben Shelby in de 10e aflevering van seizoen drie van Little House on the Prairie, “The Hunters”.
Crawford verscheen als Sheriff’s Deputy Noah Paisley in een 1985 aflevering van Murder, She Wrote.
Crawford speelde een sleutelrol in de vroege carrière van entertainer Victoria Jackson, van Saturday Night Live faam. Nadat de twee samen optraden in een zomerproductie van Meet Me in St. Louis, gaf hij haar een enkele reis naar Californië en moedigde haar aan een carrière in Hollywood na te streven. Dit leidde Jackson naar vroege optredens in de Tonight Show Starring Johnny Carson, voordat ze een vaste rol kreeg in SNL.
Beginnend in 1992, leidde Crawford een in Californië gevestigd vintage dansorkest, dat optrad op speciale evenementen. De formele naam van de band was JCO (Johnny Crawford Orchestra). Het JCO logo verscheen op Crawford’s drums wanneer de band in Las Vegas speelde. De band werd gesponsord door het Playboy Jazz Festival, en het orkest was de keuze voor 15 opeenvolgende jaarlijkse Art Directors Guild Awards shows in het Beverly Hilton, in Beverly Hills. Een geremasterde versie van het hoog gewaardeerde eerste album van het orkest, Sweepin’ the Clouds Away, werd uitgebracht op 21 augustus 2012, op het CD Baby (distributeur) label.