Vascular Porosity Reflects Regional Mechanical Strain
Poriën die verband houden met de vascularisatie van bot, waaronder resorptieruimten en Haversian canals, zijn het product van mechanisch geïnduceerde modellering en remodellering. Bij botmodellering worden concentrische botlamellen rond een bloedvat gevormd, waardoor een primair osteon ontstaat met een centrale porie die vasculatuur bevat (Stout et al., 1999; Burr en Akkus, 2014). Botvernieuwing begint met osteoclasten die door het bot heen tunnelen en een “snijkegel” vormen die in doorsnede verschijnt als een grote, onregelmatig gevormde porie die een “resorptiebaai” wordt genoemd (Stout en Crowder, 2011; van Oers et al., 2008). Als de mechanische belasting en de fysiologische capaciteit voldoende zijn om de vorming van nieuw bot te induceren, wordt de resorptieruimte opgevuld met concentrische botlamellen, waardoor een secundair osteon ontstaat met een centrale porie die een “Haversiaans kanaal” wordt genoemd (Burr en Akkus, 2014). Als de botvorming niet volledig is, blijft de resorptieruimte bestaan als een grote porie. Aangrenzende resorptie baaien in de buurt van de mergholte kunnen samensmelten tot enorme “trabecularized” poriën als hun interstitiële regio’s worden geresorbeerd (Zebaze et al., 2009).
Individuele vasculaire poriën vormen een complex driedimensionaal netwerk onderling verbonden door vertakkingen en transversale kanalen, soms “Volkmann’s kanalen” genoemd (Tappen, 1977; Stout et al., 1999). Hoewel transversale kanalen en Volkmann’s kanalen soms als verwisselbare termen worden gebruikt, merken Maggiano et al. (2016) het historische onderscheid op. Volkmann’s (1863) oorspronkelijke beschrijving verwees naar vasculaire kanalen die zich vormden tijdens osteomyelitis, waarbij ze uit hun Haversiaanse systeem braken om aangrenzend bot te kanaliseren. Daarom missen deze kanalen van Volkmann omringende lamellen (Jaffe, 1929; Cooper et al., 1966). Tappen (1977) beschrijft transversale kanalen die omgeven zijn door lamellen omdat ze contigent zijn met een remodelleringsgebeurtenis, ofwel de snijconus die lateraal “uitbreekt” uit een bestaande BMU of “rondzwaait” tijdens de remodellering. Maggiano et al. (2016) gebruikten synchrotron µCT om vast te stellen dat transversale kanalen in het algemeen ontstaan door een van de volgende processen: (1) laterale vertakking van een kanaal met een kleinere diameter vanuit een kanaal met een grotere diameter, (2) dichotome vertakking, waarin een kanaal zich splitst in twee kanalen van vergelijkbare grootte om een “halter” vormig osteon te produceren, of (3) intraosteonale remodellering, waarbij een jonger Haversiaans systeem een bestaand, ouder Haversiaans systeem remodelleert en mogelijk zijn bloedvat hergebruikt. Er is gerapporteerd dat vertakkingen gemiddeld om de 2,5 mm (Beddoe, 1977) tot 3 mm (Koltze, 1951) langs een kanaal voorkomen.
Volgens het mechanostat-model van Frost (1990) onderdrukt een hoge belasting de botresorptie en zou de botporeusheid moeten afnemen, terwijl een lage belasting de botresorptie toelaat en de botporeusheid zou moeten doen toenemen. Aangezien porositeit het product is van remodellering, zou variatie in porositeit binnen het skelet een afspiegeling moeten zijn van variatie in de snelheid van remodellering binnen het skelet (Cho en Stout, 2011). Bijvoorbeeld, vanwege hun hoge omloopsnelheid wordt gedacht dat ribben eerder bot verliezen dan meer dynamische en gewichtdragende skeletelementen (Epker et al., 1965; Agnew and Stout, 2012). Hunter en Agnew (2016) vonden echter geen significante verschillen in procent porositeit tussen de distale radius, midshaft rib, en midshaft femur van dezelfde individuen. Cole en Stout (2015) vonden in een kleine steekproef ook geen significante verschillen in porositeit tussen de middenschachten van het femur, de tibia en de rib van dezelfde individuen. Zij stelden echter vast dat de rib een significant grotere getrabeculariseerde porositeit vertoonde dan het femur of de tibia, die bij voorkeur corticale poriën vormden (Cole and Stout, 2015). De rib ondergaat een uitgebreide trabecularisatie van de cortex naarmate de rib ouder wordt, doordat de poriën naast het endosteum met elkaar en met de mergholte samensmelten. Aangezien deze poriën verenigd zijn met de mergholte, worden ze tijdens de analyse waarschijnlijk uitgesloten van poriënkwantificering, waardoor de ware relatie van porositeit met veroudering en botsterkte wordt vertroebeld (Hunter en Agnew, 2016; Dominguez en Agnew, 2014). Zebaze et al. (2009) vonden dat uitsluiting van de getrabeculariseerde cortex de porositeit met ~ 2,5-voud onderschat.
In de midthoracale (4-7) ribben, maakt aftrekking van poreuze holten het corticale gebied een betere voorspeller van de piekkracht, structurele stijfheid en totale energie die nodig is om de rib te breken. Deze verbeteringen zijn significant maar klein, wat suggereert dat botverlies aan het endosteum, weerspiegeld in maten van de doorsnede van de bothoeveelheid, belangrijker is voor het voorspellen van de botsterkte in ribben (Dominguez et al., 2016). Op vergelijkbare wijze is in het distale spaakbeen de totale afname in botmassa tussen de leeftijd van 50 en 80 jaar grotendeels te wijten aan poreuze trabecularisatie aan het endosteum (47%), gevolgd door trabeculaire botverdunning (32%), en vervolgens vorming van poriën binnen de cortex (21%) (Zebaze et al., 2010). Het primaat van deze “onzichtbare” trabeculaire poreusheid in sommige skeletelementen helpt verklaren waarom bepaalde pathologische condities de intracorticale porievorming in sommige botten lijken te versnellen en in andere niet. Villanueva e.a. (1966) ontdekten bijvoorbeeld dat osteoporotische ribben een normale intracorticale porositeit hadden, maar een uitbreiding van de mergholte vertoonden met daarmee gepaard gaande corticale verdunning. Omgekeerd beschreef Jowsey (1964) uitgebreide intracorticale hermodellering met toenemend aantal incomplete osteonen in osteoporotische femora.
Porositeit blijkt binnen een dwarsdoorsnede te variëren naar gelang de regionale spanningsverschillen. Endosteale skeletgebieden ondervinden minder grote spanningen dan gebieden die dichter bij het periost liggen en zijn bijgevolg poreuzer. Skeletbiologen hebben lang geleden erkend dat de porositeit toeneemt van het periost naar het endost in verschillende lange beenderen (bv. Jowsey, 1960; Atkinson, 1965; Martin et al., 1980; Martin and Burr, 1984a; Thomas et al., 2005; Zebaze et al., 2010). De rek is het laagst aan het endosteum omdat deze regio’s het dichtst bij de neutrale as liggen, waar de rek minimaal is (Martin, 1993; Thomas et al., 2005). Hoewel vrouwen met de leeftijd bij voorkeur bot verliezen aan het endosteum, is de porositeit bij beide geslachten het hoogst aan het femur-endosteum gedurende de hele levensduur (Bousson et al., 2001). Evenzo ondervinden samengedrukte gebieden van een dwarsdoorsnede veel rek en zijn ze minder poreus, terwijl gespannen gebieden weinig rek ondervinden en poreuzer zijn, zoals aangetoond in de calcanei van Rocky Mountain muildierherten (Skedros et al., 1994b). Tweedimensionale studies van de midshaft rib hebben gevonden dat de cutane regio significant poreuzer en trabecularized is dan de pleurale regio (Agnew en Stout, 2012; Agnew et al., 2013; Cole en Stout, 2015; Dominguez en Agnew, 2016). Het is echter onbekend of dit verschil verband houdt met regionale spanningspatronen, dus het weerspiegelt mogelijk niet de werkelijke belastingsomgeving van de rib of de effecten ervan op de driedimensionale poriestructuur (Dominguez en Agnew, 2016).