クロフォードは子役としてキャリアをスタートさせた。 1955年、ウォルト・ディズニー・カンパニーの初代「Mouseketeers」の一人として、舞台、映画、テレビで活躍。 1956年3月15日にNBCが生放送したラックス・ビデオ・シアター制作の「Little Boy Lost」でタイトルロールを演じ、俳優として最初の重要なブレイクを果たした。 また、1956年には人気西部劇シリーズ『ローン・レンジャー』に出演し、同シリーズの数少ないカラーエピソードに出演している。 この出演の後、この若い俳優は多くのベテラン俳優や監督のもとで着実に仕事をこなしていった。 その中にはNBCの「The Loretta Young Show」の3つのエピソードへの出演や、シンジケート放送の犯罪ドラマ「Sheriff of Cochise」のエピソード「I Am an American」にマニュエル役で出演したことが含まれる。 1958 年のドラマ『Courage of Black Beauty』ではボビー・アダムス役で出演した。 CBSのテレビシリーズ、”Tales of Wells Fargo “の1958年のエピソード “The Dealer “にトミー・ピール役で出演した。 1958年の春までに、NBCのマチネー劇場の生テレプレで14の厳しい役を演じ、CBSのシットコム「アダムスさんとイブ」、ワゴン・トレインのエピソード「サリー・ポッター物語」（マーティン・ミルナーも出演）、シンジケート・シリーズの「クロスロード」「コーチスの保安官」「ワーリーバード」に出演、TVシリーズのパイロット版を3本作ったこともあった。 ディック・パウエルの「ゼイン・グレイ劇場」のエピソードとして作られた3番目のパイロット版がABCに採用され、1958年7月に「ライフルマン」の第1シーズンの撮影が始まった。
13歳にしてエミー賞の助演男優賞にノミネートされている。 ABC シリーズ「ライフルマン」のマーク・マケイン（チャック・コナーズ演じるルーカス・マケインの息子）役でノミネートされたのである。 クロフォードはまた、1965年のエピソード「Branded」でコナーズと親交のあるクレイ・ホールデンという少年を演じている。 ライフルマン」の5シーズンを通して、コナーズとクロフォードの親子関係は、スクリーン上で驚くべき化学反応を起こしていた。 1950年代後半から1960年代前半にかけて、クロフォードはアメリカのティーンエイジャーに広く人気を博し、デルファイ・レコードからレコーディング活動を行い、1962年に最高8位となったシングル「シンディの誕生日」など、ビルボード上位40位以内に4曲のヒットを生んだ。 1961年末、クロフォードはABCのシットコム「The Donna Reed Show」のエピソード「A Very Bright Boy」にヴィクター役で出演した。 弟のロバートも『ドナ・リード・ショー』にゲスト出演していた。 1964年と1965年に一度ずつ、クロフォードはNBCの教育ドラマ「ミスター・ノバック」にジョジョ・リゾ役で出演。
クロフォードは「ミスター・エド」シーズン6、エピソード2（1965）でウィルバーの隣人で、代数よりポップミュージックに興味があるジェフ役を演じている。 レストレス・ワンズ』（1965）ではキム・ダービー演じる乱れた少女に関わる人物を演じ、『エルドラド』（1967）ではジョン・ウェインの演じる人物に撃たれる役柄を演じている。 1969年「ビッグ・バレー」のエピソード「正義のもう一つの顔」で若きビリー・ノリス副官を演じた。
米軍に2年間入隊したクロフォードは、訓練映画の制作コーディネーター、助監督、脚本監督、時には俳優として活躍。 1968年、クロフォードは人気テレビシリーズ「ハワイ5-O」のエピソード「By the Numbers」で、殺人で指名手配中の兵士を演じた。
「ブロンコビリーの復活」は、クロフォードが親友のプロデューサー、ジョン・ロンゲンカーに頼まれて出演したUSC学生映画である。 また、「大草原の小さな家」シーズン3の第10話「狩人たち」では、ベン・シェルビー役で共演している。
クロフォードは、1985年の「Murder, She Wrote」のエピソードで保安官代理のノア・ペイズリーとして出演。 また、「ミート・ミー・イン・セントルイス」のサマー・ストック・プロダクションで共演した後、カリフォルニアへの片道切符をプレゼントし、ハリウッドでのキャリアを追求するよう勧めた。 1992年からは、カリフォルニアを拠点にヴィンテージ・ダンス・オーケストラを率い、特別なイベントなどで演奏していた。 バンドの正式名称は JCO (Johnny Crawford Orchestra) であった。 ラスベガスで演奏した際には、クロフォードのドラムにJCOのロゴが表示された。 プレイボーイ・ジャズ・フェスティバルのスポンサーになったり、ビバリーヒルズのビバリー・ヒルトンで毎年行われるアートディレクターズ・ギルド賞のショーに15回連続で選ばれたのもこの楽団です。 2012年8月21日には、同楽団の高評価のファースト・アルバム『Sweepin’ the Clouds Away』のリマスター盤がCD Baby（販売元）レーベルからリリースされた
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