ウィリアムズは、1993年に妹のキンバリーも出演したドラマ『インディアン・サマー』で、喋らない役で女優デビューを果たした。 その後、1994 年から 1996 年にかけて、ソープオペラ「アズ・ザ・ワールド・ターンズ」で 10 代のダニエル・アンドロポーロを演じた。 それ以来、彼女はまた、サイキ、どのように私はあなたのお母さんに会った、Eリングの複数のエピソード、ハフの複数のエピソード、ロー&オーダーのエピソードに出演している。 Special Victims Unit」、「Side Order of Life」、「メンタリスト」、「モンク」、「C.S.I.」、「Royal Pains」、「Saving Grace」「Love Bites」「The Protector」「Retired at 35」、「Warehouse 13」の複数エピソードのほか、「How I Met Your Mother」の複数エピソードにも出演している。 また、ウィリアムズは「アメリカン・ドリームス」にゲスト出演し、歌手のサンディ・ショウを演じ、アメリカン・バンドスタンドでショウの1964年のヒット曲「（There’s）Always Something There to Remind Me」を演奏している。
2007年には、オフブロードウェイの舞台「Burleigh Grime$」に出演し、テレビシリーズ「How I Met Your Mother」の6エピソードにカップケーキ職人のヴィクトリア役で出演。 また、『How I Met Your Mother』の制作スタッフが行った、番組の主人公テッド・モスビーの元カノでファンが好きなのは誰かというオンライン投票では、彼女が優勝しました。 2011年と2012年には、映画化された「Something Borrowed」でクレア役を演じ、ケイト・ハドソン、ジョン・クラシンスキー、大学のルームメイトのジニファー・グッドウィンらと共演したほか、「How I Met Your Mother」のヴィクトリア役も再演した。
2013年9月28日にジョン・グリシャムの『A Time To Kill』で法学生エレン・ロークを演じ、ブロードウェイデビューを果たし、10月20日に初日を迎えた。 それ以前はウィリアムズタウン演劇祭に参加し、ニール・ラビュートの戯曲『The Shape of Things』のオフブロードウェイ世界初演では、レイチェル・ワイズとグレッチェン・モルの代役としてポール・ラッドと共演している。 2015年と2016年、ウィリアムズはComedy centralの「The Jim Gaffigan Show」でコメディアンのジム・ギャフィガンの実生活の妻をフィクションで演じ、ニューヨークの2ベッドルームのアパートで5人の幼い子供を育てる夫婦を描いたシットコムで、マイケル・イアン・ブラックやアダム・ゴールドバーグも出演している
。