Vascular Porosity Reflects Regional Mechanical Strain
I pori relativi alla vascolarizzazione dell’osso, comprese le baie di riassorbimento e i canali di Haversian, sono il prodotto della modellazione e del rimodellamento meccanicamente indotti. La modellazione ossea comporta lamelle concentriche di osso che circondano un vaso sanguigno, producendo un osteone primario con un poro centrale contenente la vascolarizzazione (Stout et al., 1999; Burr e Akkus, 2014). Il rimodellamento osseo inizia con gli osteoclasti che scavano un tunnel attraverso l’osso, formando un “cono di taglio” che, in sezione trasversale, appare come un grande poro di forma irregolare chiamato “baia di riassorbimento” (Stout e Crowder, 2011; van Oers et al., 2008). Se lo sforzo meccanico e la capacità fisiologica sono sufficienti per indurre la formazione di nuovo osso, la baia di riassorbimento viene riempita con lamelle concentriche di osso, producendo un osteone secondario con un poro centrale chiamato “canale di Haversian” (Burr e Akkus, 2014). Se la formazione dell’osso non è completa, la baia di riassorbimento rimarrà come un grande poro. Baie di riassorbimento adiacenti vicino alla cavità midollare possono coalizzarsi in enormi pori “trabecolarizzati” se le loro regioni interstiziali sono riassorbite (Zebaze et al., 2009).
I singoli pori vascolari formano una complessa rete tridimensionale interconnessa da eventi di ramificazione e canali trasversali, talvolta chiamati “canali di Volkmann” (Tappen, 1977; Stout et al., 1999). Mentre i canali trasversali e i canali di Volkmann sono talvolta usati come termini intercambiabili, Maggiano et al. (2016) nota la distinzione storica. La descrizione originale di Volkmann (1863) si riferiva a canali vascolari che si formavano durante l’osteomielite, staccandosi dal loro sistema haversiano per canalizzare l’osso adiacente. Pertanto, questi canali di Volkmann mancano di lamelle circostanti (Jaffe, 1929; Cooper et al., 1966). Tappen (1977) descrive i canali trasversali che sono circondati da lamelle perché sono contigui ad un evento di rimodellamento, sia il cono di taglio che si “stacca” lateralmente da un BMU esistente o che “oscilla” durante il rimodellamento. Maggiano et al. (2016) hanno usato il sincrotrone µCT per determinare che i canali trasversali generalmente emergono attraverso uno dei seguenti processi: (1) ramificazione laterale di un canale di diametro minore da un canale di diametro maggiore, (2) ramificazione dicotomica, in cui un canale si divide in due canali di dimensioni simili per produrre un osteone a forma di “manubrio”, o (3) rimodellamento intraosteonale, che coinvolge un sistema haversiano più giovane che rimodella un sistema haversiano esistente e più vecchio e potenzialmente riutilizza il suo vaso sanguigno. È stato riportato che gli eventi di ramificazione si verificano in media ogni 2,5 mm (Beddoe, 1977) a 3 mm (Koltze, 1951) lungo un canale.
Secondo il modello meccanostatico di Frost (1990), uno sforzo elevato reprime il riassorbimento osseo e dovrebbe ridurre la porosità ossea, mentre uno sforzo basso è permissivo al riassorbimento osseo e dovrebbe aumentare la porosità ossea. Poiché la porosità è il prodotto del rimodellamento, la varianza intrascheletrica della porosità dovrebbe riflettere la varianza intrascheletrica nel tasso di rimodellamento (Cho e Stout, 2011). Per esempio, a causa dei loro alti tassi di ricambio, si pensa che le costole perdano osso prima rispetto agli elementi scheletrici più dinamici e portanti (Epker et al., 1965; Agnew e Stout, 2012). Tuttavia, Hunter e Agnew (2016) non hanno trovato differenze significative nella porosità percentuale tra il radio distale, la costola di mezz’asta e il femore di mezz’asta degli stessi individui. Allo stesso modo, Cole e Stout (2015) non hanno osservato differenze significative nella porosità percentuale agli alberi mediani del femore, della tibia e della costola degli stessi individui in un piccolo campione. Tuttavia, hanno trovato che la costola mostrava una porosità trabecolarizzata significativamente maggiore rispetto al femore o alla tibia, che formavano preferenzialmente pori corticali (Cole e Stout, 2015). La costola sperimenta un’estesa trabecolarizzazione della corteccia con l’età, poiché i pori adiacenti all’endostio si fondono tra loro e con la cavità midollare. Poiché questi pori sono uniti con la cavità midollare, è probabile che siano esclusi dalla quantificazione dei pori durante l’analisi, oscurando la vera relazione della porosità con l’invecchiamento e la resistenza dell’osso (Hunter e Agnew, 2016; Dominguez e Agnew, 2014). Zebaze et al. (2009) hanno trovato che l’esclusione della corteccia trabecolarizzata sottostima la porosità di ~ 2,5 volte.
Nelle costole mediotoraciche (4-7), la sottrazione dei vuoti porosi rende l’area corticale un miglior predittore della forza di picco, della rigidità strutturale e dell’energia totale richiesta per fratturare la costola. Questi miglioramenti sono significativi ma piccoli, suggerendo che la perdita ossea all’endostio riflessa nelle misure della quantità ossea trasversale è più importante per predire la resistenza ossea nelle costole (Dominguez et al., 2016). Allo stesso modo, nel radio distale, la riduzione totale della massa ossea tra i 50 e gli 80 anni è dovuta in gran parte alla trabecolarizzazione porosa all’endostio (47%), seguita dall’assottigliamento dell’osso trabecolare (32%), e poi dalla formazione di pori nella corteccia (21%) (Zebaze et al., 2010). Il primato di questa porosità trabecolare “invisibile” in alcuni elementi scheletrici aiuta a spiegare perché alcune condizioni patologiche sembrano accelerare la formazione di pori intracorticali in alcune ossa ma non in altre. Per esempio, Villanueva et al. (1966) trovarono che le costole osteoporotiche avevano una normale porosità intracorticale, ma sperimentavano un’espansione della cavità midollare con associato assottigliamento corticale. Al contrario, Jowsey (1964) ha descritto un esteso rimodellamento intracorticale con un numero crescente di osteoni incompleti nei femori osteoporotici.
È stato dimostrato che la porosità varia all’interno di un piano trasversale in base alle differenze di deformazione regionale. Le regioni scheletriche endostali subiscono sforzi di minore entità rispetto alle regioni situate più vicino al periostio e di conseguenza sono più porose. I biologi scheletrici hanno riconosciuto da tempo che la porosità aumenta dal periostio all’endostio in varie ossa lunghe (per esempio, Jowsey, 1960; Atkinson, 1965; Martin et al., 1980; Martin e Burr, 1984a; Thomas et al., 2005; Zebaze et al., 2010). Le deformazioni sono più basse nell’endostio perché queste regioni sono più vicine all’asse neutro, dove la deformazione è ridotta al minimo (Martin, 1993; Thomas et al., 2005). Mentre le femmine perdono l’osso preferibilmente all’endostio con l’età, la porosità è più alta all’endostio femorale per tutta la durata della vita in entrambi i sessi (Bousson et al., 2001). Allo stesso modo, le regioni compresse di una sezione trasversale subiscono un’alta tensione e sono meno porose, mentre le regioni tese subiscono una bassa tensione e sono più porose, come dimostrato nei calcanei dei cervi muli delle Montagne Rocciose (Skedros et al., 1994b). Studi bidimensionali della costola midshaft hanno trovato che la regione cutanea è significativamente più porosa e trabecolarizzata della regione pleurica (Agnew e Stout, 2012; Agnew et al., 2013; Cole e Stout, 2015; Dominguez e Agnew, 2016). Tuttavia, non è noto se questa differenza è legata al patterning di deformazione regionale, quindi potrebbe non riflettere il vero ambiente di carico della costola o i suoi effetti sulla struttura tridimensionale dei pori (Dominguez e Agnew, 2016).