Williams ha fatto il suo debutto come attrice in un ruolo non parlante nel dramma Indian Summer del 1993, in cui era presente anche sua sorella Kimberly. Ha poi trascorso dal 1994 al 1996 interpretando l’adolescente Danielle Andropoulos nella soap opera As the World Turns.
Williams ha recitato nella serie televisiva Good Morning, Miami (2002-2004). Da allora è apparsa anche in episodi di Psych, How I Met Your Mother, più episodi di E-Ring, più episodi di Huff, Law & Order: Special Victims Unit, più episodi di Side Order of Life, The Mentalist, Monk, C.S.I., Royal Pains, più episodi di Saving Grace, Love Bites, The Protector, Retired at 35, e più episodi di Warehouse 13. Williams ha anche avuto un ruolo da guest-star in American Dreams, interpretando la cantante Sandie Shaw ed eseguendo la hit di Shaw del 1964 “(There’s) Always Something There to Remind Me” su American Bandstand.
Nel 2007, ha recitato nella commedia Off Broadway Burleigh Grime$ ed è apparsa come Victoria, una pasticcera, in sei episodi della serie televisiva How I Met Your Mother; un ruolo che ha ripreso nelle stagioni conclusive dello show.
Nel 2010, ha recitato nei film di Lifetime fatti per la TV, Patricia Cornwell’s The Front e At Risk, che hanno debuttato sul canale il 17 aprile 2010. Ha anche vinto un sondaggio on-line condotto dallo staff di produzione di How I Met Your Mother su quale ex fidanzata di Ted Mosby, il personaggio principale dello show, sia la preferita dai fan. Il suo personaggio, Victoria, ha vinto 128 a 117 su Robin Scherbatsky, con un’infarinatura di voti per altri candidati.
Nel 2011 e 2012, ha interpretato il ruolo di Claire in un adattamento cinematografico di Something Borrowed al fianco di Kate Hudson, John Krasinski, e la sua compagna di stanza del college Ginnifer Goodwin, e ha anche ripreso il suo ruolo di Victoria in How I Met Your Mother.
Ha fatto il suo debutto a Broadway in A Time To Kill di John Grisham interpretando la studentessa di legge Ellen Roarke, il 28 settembre 2013, con la serata di apertura il 20 ottobre 2013. In precedenza ha lavorato al Williamstown Theater Festival, e ha anche lavorato come sostituta di Rachel Weisz e Gretchen Mol al fianco di Paul Rudd nella prima produzione mondiale Off-Broadway dell’opera di Neil LaBute The Shape of Things. Ha interpretato entrambi i ruoli femminili principali più volte durante la corsa.
Nel 2015 e 2016, la Williams ha interpretato una versione romanzata della moglie del comico Jim Gaffigan nella vita reale in The Jim Gaffigan Show su Comedy Central, una sitcom su una coppia che cresce i suoi cinque figli piccoli in un appartamento di due camere da letto a New York City, con Michael Ian Black e Adam Goldberg.