Williams egy nem beszélő szerepben debütált színészként az 1993-as Indian Summer című drámában, amelyben nővére, Kimberly is szerepelt. Ezt követően 1994 és 1996 között a tinédzser Danielle Andropoulos szerepét játszotta az As the World Turns című szappanoperában.
Williams szerepelt a Jó reggelt, Miami című televíziós sorozatban (2002-2004). Azóta szerepelt még a Psych, a How I Met Your Mother, az E-Ring több epizódjában, a Huff, a Law & Order több epizódjában: Special Victims Unit, több epizódban a Side Order of Life, The Mentalist, Monk, C.S.I., Royal Pains, több epizódban a Saving Grace, Love Bites, The Protector, Retired at 35 és több epizódban a Warehouse 13. Williams vendégszerepelt az American Dreams című sorozatban is, ahol Sandie Shaw énekesnőt alakította, és Shaw 1964-es “(There’s) Always Something There to Remind Me” című slágerét adta elő az American Bandstandben.
2007-ben főszerepet játszott a Burleigh Grime$ című Off Broadway-darabban, és a How I Met Your Mother című tévésorozat hat epizódjában Victoria, egy muffinpék szerepében tűnt fel; ezt a szerepet a sorozat befejező évadaiban újra eljátszotta.
2010-ben főszerepet játszott a Lifetime tévéfilmekben, a Patricia Cornwell’s The Front és az At Risk című filmekben, amelyek premierje 2010. április 17-én volt a csatornán. Megnyerte a How I Met Your Mother produkciós stábja által végzett online szalmaszál-szavazást is, amely arról szólt, hogy a sorozat főszereplőjének, Ted Mosby-nak melyik volt barátnője a rajongók kedvence. Az ő karaktere, Victoria 128:117 arányban győzött Robin Scherbatsky ellenében, a többi jelöltre leadott szavazatok elenyésző számával.
2011-ben és 2012-ben Claire szerepét játszotta a Something Borrowed filmadaptációjában Kate Hudson, John Krasinski és egyetemi szobatársa, Ginnifer Goodwin mellett, valamint újra eljátszotta Victoria szerepét a How I Met Your Motherben.
2013. szeptember 28-án debütált a Broadwayn John Grisham A Time To Kill című darabjában, melyben Ellen Roarke joghallgatót alakítja, a premier 2013. október 20-án volt. Korábban a Williamstown Színházi Fesztiválon dolgozott, valamint Rachel Weisz és Gretchen Mol beugrója volt Paul Rudddal szemben Neil LaBute The Shape of Things című darabjának világpremier Off-Broadway produkciójában. Mindkét női főszerepet többször is eljátszotta a bemutató alatt.
2015-ben és 2016-ban Williams játszotta Jim Gaffigan komikus valódi feleségének kitalált változatát a The Jim Gaffigan Show című szitkomban a Comedy Centralon, amely egy olyan házaspárról szól, akik öt kisgyermeküket nevelik egy kétszobás New York-i lakásban, és amelyben Michael Ian Black és Adam Goldberg is szerepelt.