Williams debytoi näyttelijänä puhumattomassa roolissa vuoden 1993 draamassa Indian Summer, jossa esiintyi myös hänen siskonsa Kimberly. Sen jälkeen hän näytteli vuosina 1994-1996 teini-ikäistä Danielle Andropoulosia saippuaoopperassa As the World Turns.
Williams näytteli televisiosarjassa Good Morning, Miami (2002-2004). Sen jälkeen hän on esiintynyt myös jaksoissa Psych, How I Met Your Mother, useissa jaksoissa E-Ring, useissa jaksoissa Huff, Law & Order: Special Victims Unit, useita jaksoja Side Order of Life, The Mentalist, Monk, C.S.I., Royal Pains, useita jaksoja Saving Grace, Love Bites, The Protector, Retired at 35 ja useita jaksoja Warehouse 13. Williamsilla oli myös vieraileva rooli American Dreams -sarjassa, jossa hän esitti laulaja Sandie Shaw’ta ja esitti Shaw’n vuoden 1964 hitin ”(There’s) Always Something There to Remind Me” American Bandstandissa.
Vuonna 2007 hän näytteli Off Broadway -näytelmässä Burleigh Grime$ ja esiintyi kuppikakkujen leipurina Victoriana kuudessa jaksossa televisiosarjassa Kuinka tapasin äitisi; roolin, jonka hän esitti uudelleen sarjan päättyvillä kausilla.
Vuonna 2010 hän näytteli televisiolle tehdyissä Lifetime-elokuvissa Patricia Cornwellin Rintamalle ja Vaarassa, jotka saivat ensi-iltansa kanavalla 17. huhtikuuta 2010. Hän voitti myös How I Met Your Mother -ohjelman tuotantohenkilökunnan järjestämän nettikyselyn siitä, kumpi sarjan päähenkilön Ted Mosbyn ex-tyttöystävä on fanien suosikki. Hänen hahmonsa Victoria voitti äänin 128-117 Robin Scherbatskyn, ja muita ehdokkaita äänestettiin hajanaisesti.
Vuosina 2011 ja 2012 hän näytteli Clairen roolia Something Borrowed -elokuvan elokuvasovituksessa vastapäätä Kate Hudsonia, John Krasinskinia ja hänen opiskelukaveriaan Ginnifer Goodwiniä, ja hän myös esitti uudelleen Victoria-roolinsa sarjassa How I Met Your Mother.
Hän teki Broadway-debyyttinsä John Grishamin A Time To Kill -elokuvassa, jossa hän näyttelee lakiopiskelija Ellen Roarkea, 28. syyskuuta 2013, ja ensi-ilta oli 20. lokakuuta 2013. Hän oli aiemmin työskennellyt Williamstownin teatterifestivaaleilla ja toimi myös sijaisena sekä Rachel Weiszille että Gretchen Molille Paul Ruddin vastapäätä Neil LaButen näytelmän The Shape of Things maailman ensi-illan Off-Broadway-tuotannossa. Hän esiintyi molemmissa naispäärooleissa useita kertoja esityksen aikana.
Vuosina 2015 ja 2016 Williams näytteli fiktiivistä versiota koomikko Jim Gaffiganin oikeasta vaimosta Comedy Centralin The Jim Gaffigan Show’ssa, komediasarjassa, joka kertoo pariskunnasta, joka kasvattaa viittä pientä lastaan kahden makuuhuoneen New Yorkin asunnossa, ja jonka pääosissa näyttelivät myös Michael Ian Black ja Adam Goldberg.