Crawford började sin karriär som barnskådespelare. Han var en av Walt Disney Companys ursprungliga Mouseketeers 1955 och har spelat på scen, i filmer och på tv.
Disney började med 24 ursprungliga Mouseketeers, men i slutet av den första säsongen minskade studion antalet till 12, och Crawford släpptes från sitt kontrakt. Hans första viktiga genombrott som skådespelare följde med titelrollen i en Lux Video Theatre-produktion av ”Little Boy Lost”, en direktsändning från NBC den 15 mars 1956. Han medverkade också i den populära westernserien The Lone Ranger 1956, i ett av de få färgavsnitten av den serien. Efter den föreställningen arbetade den unge skådespelaren stadigt med många erfarna skådespelare och regissörer. Som frilansare i två och ett halvt år samlade han på sig nästan 60 TV-meriter, inklusive huvudroller i tre avsnitt av NBC:s The Loretta Young Show och ett framträdande som Manuel i ”I Am an American”, ett avsnitt av det syndikerade kriminaldramat Sheriff of Cochise. Han spelade huvudrollen som Bobby Adams i dramat Courage of Black Beauty från 1958. Han var med som Tommy Peel i 1958 års avsnitt ”The Dealer” i ”Tales of Wells Fargo”, en tv-serie från CBS. Under våren 1958 hade han också spelat 14 krävande roller i direktsända tv-serier för NBC:s Matinee Theatre, medverkat i CBS:s sitcom Mr Adams and Eve, i Wagon Train-avsnittet ”The Sally Potter Story” (där även Martin Milner medverkade) och i de syndikerade serierna Crossroads, Sheriff of Cochise och Whirlybirds, samt gjort tre piloter av tv-serier. Den tredje piloten, som gjordes som ett avsnitt av Dick Powells Zane Grey Theater, plockades upp av ABC och den första säsongen av The Rifleman började spelas in i juli 1958.
Crawford nominerades till en Emmy Award som bästa biroll vid 13 års ålder. Han fick nomineringen för sin roll som Mark McCain (son till Lucas McCain, spelad av Chuck Connors) i ABC-serien The Rifleman. Crawford spelade också en ung pojke vid namn Clay Holden som blev vän med Connors i ett avsnitt av ”Branded” från 1965. Under de fem säsongerna av The Rifleman fanns det en anmärkningsvärd kemi på skärmen mellan Connors och Crawford i skildringen av deras relation mellan far och son. De var fortfarande nära vänner när Connors dog den 10 november 1992, och Crawford höll ett tal vid Connors minnesgudstjänst.
Under slutet av 1950-talet och början av 1960-talet hade Crawford stor popularitet bland amerikanska tonåringar och en skivkarriär på Del-Fi Records som genererade fyra Billboard Top-40-hits, bland annat singeln ”Cindy’s Birthday” som nådde en toppnotering som nummer åtta 1962. Hans andra hits var ”Rumors” (nummer 12, 1962), ”Your Nose is Gonna Grow” (nummer 14, 1962) och ”Proud” (nummer 29, 1963).
Slutet av 1961 uppträdde Crawford som Victor i avsnittet ”A Very Bright Boy” i ABC-sitcomen The Donna Reed Show. Hans bror Robert hade också varit en gäststjärna i The Donna Reed Show. En gång 1964 och en gång 1965 medverkade Crawford i NBC:s utbildningsdrama Mr Novak och spelade JoJo Rizzo.
Crawford spelade Jeff, Wilburs granne i Mister Ed – säsong sex, avsnitt två (1965) – som var mer intresserad av popmusik än sin algebra.
Av sina filmer spelade Crawford en amerikansk indian i den unika äventyrsfilmen Indian Paint (1965). Han spelade en karaktär som var involverad med en störd ung flicka som spelades av Kim Darby i The Restless Ones (1965) och spelade en karaktär som sköts av John Waynes karaktär i El Dorado (1967). Han spelade en ung vicesheriff Billy Norris, i The Big Valley-avsnittet ”The Other Face Of Justice” 1969.
Medans han var värvad i USA:s armé i två år, arbetade Crawford på utbildningsfilmer som produktionskoordinator, assisterande regissör, manusföreståndare och tillfällig skådespelare. Hans rang var sergeant vid tiden för hans hedersamma avsked i december 1967.
1968 spelade Crawford en soldat som var efterlyst för mord i ”By the Numbers”, ett avsnitt av den populära TV-serien Hawaii Five-O.
The Resurrection of Broncho Billy var en USC-studentfilm som Crawford gick med på att göra som en tjänst till sin nära vän, producenten John Longenecker. Den vann 1970 års Oscar för bästa kortfilm i direktsändning.
The Naked Ape var en delvis animerad långfilm från 1973 med Crawford och Victoria Principal i huvudrollerna, producerad av Hugh Hefner.
År 1976 medverkade Crawford som Ben Shelby i det 10:e avsnittet av säsong tre av Little House on the Prairie, ”The Hunters”.
Crawford medverkade som sheriffens vicesheriff Noah Paisley i ett avsnitt 1985 av Murder, She Wrote.
Crawford spelade en nyckelroll i den tidiga karriären för underhållaren Victoria Jackson, känd från Saturday Night Live. Efter att de två hade uppträtt tillsammans i en sommarproduktion av Meet Me in St. Louis gav han henne en enkelbiljett till Kalifornien och uppmuntrade henne att satsa på en karriär i Hollywood. Detta ledde Jackson till tidiga framträdanden i Tonight Show Starring Johnny Carson, innan hon fick en fast roll i SNL.
Med början 1992 ledde Crawford en Kalifornienbaserad vintage-dansorkester som uppträdde vid speciella evenemang. Bandets formella namn var JCO (Johnny Crawford Orchestra). JCO-logotypen syntes på Crawfords trummor när bandet spelade i Las Vegas. Bandet har sponsrats av Playboy Jazz Festival, och orkestern har valts ut för 15 på varandra följande årliga Art Directors Guild Awards-shower på Beverly Hilton i Beverly Hills. En remastrad version av orkesterns mycket uppskattade första album, Sweepin’ the Clouds Away, släpptes den 21 augusti 2012 på CD Baby (distributör).