Selecția sexuală postcopulatorie influențează evoluția baculumului la primate și carnivore

Introducere

Se susține că morfologia organelor intromițătoare masculine este supusă unei evoluții divergente mai rapide decât orice altă formă din regnul animal. Baculum, sau osul penisului, nu se opune acestei tendințe și a fost descris ca fiind „cel mai divers dintre toate oasele” (, p. 1), variind dramatic în lungime, lățime și formă la mamifere.

Baculum nu este prezent în mod uniform la mamifere. Se credea că există doar la opt dintre ordinele de mamifere: Afrosoricida, Carnivora, Chiroptera, Dermoptera, Erinaceomorpha, Primates, Rodentia și Soricomorpha . Cu toate acestea, s-a descoperit recent că un lagomorf, pika americană (Ochonta princeps), are, de asemenea, un baculum mic . Această descoperire sugerează că prezența baculumului ar putea fi mai răspândită la mamifere decât s-a presupus în trecut. Anumite ordine au un amestec de prezență și absență a baculumului la nivelul speciilor; acestea sunt Carnivora, Chiroptera, Primates și Rodentia. La primate, de exemplu, oamenii, tarsierii și mai mulți Platyrrhines nu au baculum. Lagomorphia poate fi împărțită în mod similar. În afară de documentarea prezenței și absenței baculumului în toate ordinele de mamifere, istoria evolutivă a baculumului nu a fost studiată până de curând, lăsând multe întrebări fără răspuns.

Se sugerează că morfologia genitală (și, prin urmare, baculară) este supusă selecției sexuale . Cele câteva teste empirice efectuate până în prezent pot susține această ipoteză. Stockley și colab. au constatat că lățimea baculară la șoarecii de casă poligami (Mus domesticus) a fost un predictor semnificativ al succesului reproductiv al masculilor. Simmons & Firman au reușit să manipuleze experimental lățimea baculumului prin modificarea nivelului de presiune de selecție sexuală în populațiile de șoareci de casă. După 27 de generații, populațiile care au impus în mod artificial niveluri ridicate de presiune de selecție sexuală postcopulatorie au avut baculi semnificativ mai groși decât populațiile în care monogamia a fost impusă și, prin urmare, presiunea de selecție sexuală a fost absentă. Aceste studii indică faptul că selecția intra-sexuală, în special presiunea de selecție sexuală postcopulatorie, ar putea conduce evoluția baculară. Dacă acesta este cazul, bacula populațiilor supuse unor niveluri ridicate de presiune de selecție intra-sexuală, cum ar fi cele cu sisteme de împerechere poligame (mai mulți masculi, mai multe femele) sau sezoniere, ar trebui să fie supuse unor forțe evolutive mai puternice.

Sistemele de împerechere diferite generează variații în nivelurile de presiune de selecție sexuală postcopulatorie și, prin urmare, variabilitatea morfologică; de exemplu, speciile cu niveluri ridicate de competiție spermatică tind să aibă testicule mari în raport cu masa lor corporală . Masa reziduală a testiculelor este astfel considerată a fi o măsură fiabilă a sistemului de împerechere a unei populații și, prin urmare, a gradului de presiune de selecție sexuală . Orr & Brennan a constatat că masa testiculară relativă a fost un predictor semnificativ al prezenței baculumului la Chiroptera, Eulipotyphla, Primates și Rodentia. Cu toate acestea, același studiu nu a găsit nicio relație între prezența sau lățimea baculumului și sistemul de împerechere, ceea ce indică faptul că o a treia variabilă ar putea fi în joc. Ramm a testat o relație între masa testiculelor și lungimea baculumului în patru ordine, stabilind mai întâi nivelul de dependență filogenetică între specii și apoi efectuând regresii corectate în mod corespunzător. O relație pozitivă între masa testiculelor și lungimea baculumului a fost observată la Rodentia și Carnivora, dar același test nu a găsit nicio relație la primate sau Chiroptera.

Funcția adaptivă a baculumului, în condițiile unor niveluri ridicate de selecție intra-sexuală, nu a fost încă stabilită. O potențială strategie prin care un mascul și-ar putea crește succesul reproductiv, depășind masculii rivali, este prin prelungirea intromisiunii și, în consecință, prin întârzierea împerecherii unei femele cu un alt mascul . Ipoteza intromisiunii prelungite susține că baculum-ul ajută la facilitarea acestei durate prelungite a intromisiunii prin susținerea penisului .

În acest context, mecanismul apropiat al baculum-ului este acela de a acționa ca o tijă de susținere, întărind penisul și protejând uretra în timpul intromisiunii prelungite . Un studiu recent efectuat pe trei specii diferite de liliac a constatat că baculum-ul formează o unitate funcțională cu corpii cavernoși, care protejează vârful glandului și tija penisului atunci când este în erecție . Autorii presupun că baculum-ul ajută, de asemenea, la limitarea constricției uretrei distale și a deschiderii uretrei în penisul în erecție în timpul intromisiunii, facilitând fluxul de spermă. La multe specii de primate la care baculum-ul este alungit, capătul distal al osului se proiectează ușor față de uretră în timp ce penisul este în erecție . Acest lucru ar putea aduce baculum-ul în contact cu colul uterin al femelei în timpul intromisiunii, facilitând transferul de spermă în canalul cervical .

Dovezile pentru ipoteza intromisiunii prelungite s-au dovedit până acum controversate. Studiile timpurii au constatat că intromisiunea prelungită a fost corelată cu bacula alungită la primate și carnivore ; cu toate acestea, aceste studii nu au ținut cont de neindependența statistică a datelor care apare din cauza unei istorii evolutive comune între specii. Un studiu ulterior, corectat pentru a ține cont de filogenie, a testat o corelație între intromisiunea prelungită și lungimea baculei la carnivorele nord-americane, dar nu a găsit sprijin pentru ipoteză . Cu toate acestea, datele pentru a testa această ipoteză au fost disponibile doar pentru 18 specii, dintre care doar două au fost caracterizate ca având o durată scurtă de intromisiune. Dixson et al. susțin că acest eșantion nu este suficient de reprezentativ pentru a respinge în mod decisiv ipoteza intromisiunii prelungite și au efectuat propria analiză corectată filogenetic pe un eșantion de 57 de specii de mamifere. De data aceasta, s-a constatat o corelație semnificativă între cele două variabile. Deși ambele studii au fost corectate pentru filogenie, în cazul în care gradul de dependență filogenetică nu este stabilit înainte ca o analiză să fie ajustată, corecția pentru filogenie poate produce rezultate înșelătoare sau incorecte, deoarece nivelul de rudenie dintre specii variază de-a lungul unei filogenii . Analizele Bayesian Markov chain Monte Carlo (MCMC) permit ca filogenia speciilor să fie încorporată într-o analiză, mai degrabă decât simpla corecție pentru filogenie, și pot produce astfel rezultate mai fiabile .

Într-un nou studiu, Schultz et al. au folosit metodele filogenetice anterioare de cartografiere stocastică pentru a modela prezența și absența bacului la 954 de specii de mamifere și susțin că bacul a evoluat independent de cel puțin nouă ori la mamifere. Cu toate acestea, este puțin probabil ca acest eșantion să reflecte cursul evoluției la nivelul întregii clase de mamifere, mai ales că absența baculumului a fost observată doar la 103 specii.

În cele ce urmează, folosim metode filogenetice comparative în cadrul unui cadru Bayesian MCMC pentru a examina istoria evolutivă a baculumului și pentru a investiga ipoteza că nivelurile crescute de selecție intra-sexuală afectează evoluția baculumului. Mai întâi am reconstruit traiectoria evolutivă a baculumului în întreaga clasă de mamifere și am examinat rata de evoluție a baculumului în ordinul primatelor. Apoi, am testat dacă există o relație între lungimea baculumului și masa testiculelor atât la primate, cât și la carnivore. Apoi, am testat în continuare evoluția corelată între prezența baculumului și durata intromisiunii la primate, înainte de a efectua teste t filogenetice pentru a stabili dacă primatele și carnivorele cu durate prelungite de intromisiune au bacule mai lungi decât cele cu durate scurte de intromisiune. În cele din urmă, am folosit aceleași teste pentru a examina dacă nivelurile crescute de presiune de selecție sexuală postcopulatorie cauzate de (i) sistemele de împerechere poligamă și (ii) modelele de reproducere sezonieră au dus la o creștere a lungimii baculumului la primate. Primatele și carnivorele sunt susceptibile de a fi grupuri deosebit de interesante de studiat, deoarece există un amestec de prezență și absență a baculumului în cadrul fiecărui ordin. Acest lucru înseamnă că diferențele dintre cei cu și fără baculi pot fi urmărite la nivel de specie, mai degrabă decât între ordine. În plus, deoarece aceste ordine sunt, fără îndoială, mai mult studiate decât alte grupuri de mamifere, există mai multe date disponibile.

Dacă baculul facilitează o intromisiune prelungită și o mai mare proximitate față de colul uterin pentru a reduce nivelul de concurență a spermatozoizilor și pentru a crește succesul reproductiv, atunci pot fi făcute și testate mai multe predicții. Ar fi de așteptat să existe o relație între lungimea baculumului și masa testiculelor, care poate fi utilizată ca un indicator pentru nivelul presiunii de selecție sexuală postcopulatorie într-o populație. Durata intromisiunii ar trebui să fie corelată cu prezența baculumului de-a lungul evoluției. Speciile cu durate de intromisiune prelungite ar trebui să aibă bacula alungită. În cele din urmă, grupurile în care presiunea de selecție sexuală postcopulatorie este cea mai mare, cum ar fi cele în care împerecherea este poligamă sau are loc în mod sezonier, ar trebui să aibă bacula mai lungă decât grupurile cu niveluri mai scăzute de presiune de selecție sexuală postcopulatorie.

Materiale și metode

Reconstrucțiile stării ancestrale, testele de evoluție corelată, testele de relații ale trăsăturilor și testele t filogenetice au fost toate efectuate folosind BayesTraits (v. 2) . Datele privind trăsăturile au fost compilate din literatura de specialitate (material electronic suplimentar).

A fost utilizată o filogenie supertree a 5020 de mamifere existente pentru a reconstrui stările ancestrale ale prezenței baculumului la nivelul ordinului mamiferelor . Toate analizele ordinelor de primate și carnivore au fost efectuate pe o distribuție posterioară a 10 000 de filogenii moleculare deduse folosind metode Bayesian MCMC . Cronogramele au fost utilizate în toate reconstituirile stării ancestrale și testele de evoluție corelată, în timp ce filogramele au fost utilizate în testele de relații ale trăsăturilor și testele t filogenetice.

Pentru estimarea stărilor ancestrale discrete a fost utilizată o metodă MCMC cu salturi reversibile cu un hiperprior exponențial variind între 0 și 0,07 . Fiecare lanț a fost rulat timp de 5 milioane de iterații cu un burn-in de 50 000 de iterații; acest lucru a fost valabil pentru toate analizele în afară de modelul cu rate variabile. Am fost interesați să deducem șapte noduri cheie din filogenia mamiferelor, precum și starea ancestrală a prezenței baculumului atât pentru ordinul primatelor, cât și pentru cel al carnivorelor (material electronic suplimentar, figura S1). Nodurile au fost construite folosind procedura „add MRCA” din BayesTraits .

Un model cu rată variabilă a fost folosit pentru a reconstrui cursul evoluției lungimii baculumului în cadrul ordinului primatelor (după Venditti et al. ). Modelul permite ca rata de evoluție să se modifice de-a lungul unei filogenii în timp, identificând când și unde ratele de evoluție au fost diferite fără cunoștințe prealabile. Ramurile întinse ale arborelui filogenetic indică faptul că o trăsătură a evoluat rapid, iar ramurile comprimate indică rate lente de schimbare a trăsăturii. Modelul a fost rulat timp de 10 milioane de iterații, cu un burn-in de 100 000 de iterații.

Lungimea baculumului și masa testiculelor au fost testate pentru o relație folosind o regresie multiplă între lungimea baculumului, masa testiculelor și masa corporală a masculului adult. Modelul a fost rulat de trei ori și a fost ales lanțul cu probabilitatea marginală logaritmică mediană; această abordare a fost adoptată, de asemenea, atunci când s-a efectuat evoluția corelată și testele de ipoteză. Proporția parametrului pantei (β) care a trecut prin zero a fost utilizată pentru a stabili valorile p (urmând metoda lui Organ et al. pentru testele t filogenetice).

Pentru a testa evoluția corelată între prezența baculumului și durata intromisiunii, am comparat probabilitatea marginală logaritmică a modelelor independente (trăsături constrânse să evolueze separat) și dependente. A fost utilizat un hiperprior exponențial cu un interval de 0-0,05. Cele două modele au fost comparate cu ajutorul factorilor Bayes log naturali (BF), calculați ca fiind de două ori mai mari decât diferența de logaritm al verosimilității marginale dintre modele . BFs au fost interpretați după Kass et al. : 0-2, sprijin minim; 2-6, sprijin pozitiv; 6-10, sprijin puternic; mai mult de 10, sprijin foarte puternic. Literatura de specialitate recentă a evidențiat mai multe probleme legate de utilizarea mediei armonice ca măsură de estimare a probabilității marginale logaritmice a unui model, precum și meritele relative ale metodei de eșantionare „stepping-stone”, despre care se susține că este mai precisă . Prin urmare, am utilizat metoda de eșantionare în trepte pentru a estima probabilitatea marginală logaritmică. Au fost utilizate o sută de pietre la 10 000 de iterații ale lanțului Markov. În conformitate cu Xie et al. a fost utilizată o distribuție beta (α, 1,0), iar α a fost stabilit la 0,3. Stepping-stones au fost utilizate în acest mod pentru toate testele privind relațiile între trăsături, evoluția corelată și testele t filogenetice.

Testele t filogenetice CMMC au fost utilizate pentru a testa ipotezele care țin cont de neindependența statistică a datelor, datorată istoriei evolutive comune (după Organ et al. ).

Rezultatele

O analiză multistatală în BayesTraits (n = 1818) indică faptul că mamiferul ancestral nu poseda baculum (absența baculumului, probabilitate medie = 0,98). Reconstrucțiile stării ancestrale în șase noduri (tabelul 1; materialul electronic suplimentar, figura S1) sugerează că baculumul a evoluat pentru prima dată după ce mamiferele neplacentare și cele placentare s-au despărțit (absența baculumului, probabilitate medie = 0,93), dar înainte ca cel mai recent strămoș comun (MRCA) al primatelor și al carnivorelor să evolueze (prezența baculumului, probabilitate medie = 0,99). Strămoșul primat și cel al carnivorelor aveau amândoi baculum (prezența baculumului, probabilitate medie = 1,00 și, respectiv, 1,00).

Traiectoria evolutivă a lungimii baculumului a fost vizualizată cu ajutorul modelului cu rate variabile, care întinde sau micșorează ramurile unui arbore filogenetic în funcție de ratele diferite de evoluție a trăsăturii (figura 1; materialul electronic suplimentar, figurile S2-S4). Primatele prezintă o variație marcată a lungimii baculumului, iar acest lucru se reflectă în istoria lor evolutivă. Foarte puține schimbări au avut loc la platyrrhines și tarsiers, care tind să aibă bacule mici sau absente, ceea ce indică faptul că baculum-ul primatelor ancestrale era destul de mic. În schimb, strepsirrinele și catarrinele au suferit schimbări evolutive relativ rapide și, în general, au baculi mai lungi decât platirrinele și tarsierii. Maimuțele reprezintă un grup interesant, deoarece au suferit ritmuri mari de evoluție, dar au bacula foarte mică sau absentă. Acest lucru sugerează că, după ce liniile de platyrrhine și catarrhine s-au despărțit, bacula strămoșului catarrhine a suferit o rată mare de evoluție și a devenit mult mai lungă. Când maimuțele s-au desprins ulterior de maimuțele din Lumea Veche, această tendință s-a inversat, iar baculul maimuțelor a înregistrat în continuare rate ridicate de evoluție, de data aceasta reducându-se în lungime. (A se vedea materialul electronic suplimentar pentru arborii cu rate variabile care descriu evoluția lungimii baculumului carnivorelor și evoluția masei testiculelor primatelor și carnivorelor, figurile S2-S4.)

Lungimea baculară nu a putut fi prezisă din masa testiculelor nici la primate (n = 46, p = 0,139, R2 = 0.03) sau a carnivorelor (n = 32, p = 0,231, R2 = 0,37) (material electronic suplimentar, tabelul S2).

Am găsit dovezi pozitive pentru o evoluție corelată între prezența baculumului și durata intromisiunii la primate (n = 299, log BF = 4,78; tabelul 2). Reconstrucțiile stării ancestrale și ratele modelului indică faptul că prezența baculumului și duratele scurte de intromisiune (probabilitate medie = 0,73) au precedat o trecere la intromisiune prelungită (figura 2). După ce au evoluat duratele lungi de intromisiune, baculum-ul a fost rareori pierdut. Cu toate acestea, baculum-ul a fost adesea pierdut dacă durata intromisiunii a rămas scurtă. Duratele lungi de intromisiune rareori au redevenit scurte atunci când a fost prezent un baculum. În schimb, atunci când baculum-ul era absent, durata intromisiunii trecea frecvent de la lungă la scurtă.

Ipoteza că selecția sexuală postcopulatorie influențează lungimea baculumului a fost testată printr-o serie de teste t filogenetice (tabelul 3). În conformitate cu predicțiile noastre, am constatat că speciile din ordinele primatelor și carnivorelor la care intromisiunea este prelungită au baculi semnificativ mai lungi decât speciile la care intromisiunea este scurtă (n = 53, p = 0,000 și n = 41, p = 0,018, respectiv). S-a constatat că primatele din sistemele de împerechere poligame au bacula semnificativ mai lungă decât cele din alte sisteme de împerechere (n = 65, p = 0,032). În cele din urmă, primatele care se împerechează în mod sezonier au bacula semnificativ mai lungă decât primatele care nu se împerechează în mod sezonier (n = 63, p = 0,045).

Discuție

Rezultatele noastre au scos la iveală traiectoria evolutivă a baculumului la nivelul întregii clase de mamifere, arătând că baculul a evoluat pentru prima dată după ce mamiferele placentare și non-placentare s-au despărțit în urmă cu aproximativ 145 de milioane de ani (Ma), dar înainte ca MRCA a primatelor și carnivorelor să evolueze în jurul a 95 Ma . Arătăm pentru prima dată că atât primatele ancestrale, cât și carnivorele ancestrale aveau un baculum, un rezultat cu implicații importante pentru modul în care ar trebui studiat baculum-ul în cadrul acestor ordine. Analizele ar trebui să se concentreze pe examinarea motivelor pentru care baculum-ul a fost păstrat la anumite specii și pierdut la altele, nu a motivelor pentru care baculum-ul ar fi putut evolua; acesta era deja prezent la strămoșii lor.

Noi nu am găsit nicio relație între lungimea baculum-ului și masa testiculelor la primate sau carnivore, susținând constatările anterioare la primate, dar nu și la carnivore . Această discrepanță este probabil explicată prin utilizarea unui cadru filogenetic Bayesian pentru analizele noastre; constatarea noastră sugerează că orice relație observată între lungimea baculumului și masa testiculelor ar fi putut evolua din întâmplare. Deși aceste rezultate nu oferă sprijin pentru ipoteza că lungimea baculumului este selectată din punct de vedere sexual, ele nu o infirmă. Este posibil ca anumite aspecte ale morfologiei baculumului, cum ar fi lățimea sau forma, să fie mai susceptibile de a varia în funcție de masa testiculelor. De exemplu, lățimea arborelui baculumului este un predictor semnificativ al numărului de descendenți produși de șoarecii domestici masculi. Într-adevăr, Orr & Brennan a constatat că masa testiculelor prezicea lățimea baculumului la patru ordine de mamifere; cu toate acestea, atunci când această relație a fost testată cu ajutorul unui model filogenetic, lățimea baculumului nu a mai fost un predictor semnificativ . Este posibil ca aceste rezultate să fi rămas semnificative dacă relația ar fi fost examinată la nivelul ordinului, deoarece funcția baculară poate varia de la un ordin la altul. Rezultatele noastre servesc pentru a evidenția importanța utilizării metodelor filogenetice complete atunci când se examinează evoluția trăsăturilor.

Acest studiu a fost primul care a demonstrat că prezența baculumului s-a corelat cu durata intromisiunii pe parcursul evoluției primatelor. Rezultatul evidențiază interacțiunea dintre fenotipurile morfologice și comportamentale de-a lungul timpului evolutiv. Baculum-ul susține și protejează fizic penisul masculului și ajută la transferul materialului seminal către colul uterin al femelei. Cu toate acestea, el joacă, de asemenea, un rol important în facilitarea intromisiunii prelungite, care poate fi ea însăși un comportament selectat din punct de vedere sexual, care are ca scop creșterea succesului reproductiv prin întârzierea femelelor de la reîmperechere.

Rezultatele noastre confirmă faptul că ipoteza intromisiunii prelungite rămâne robustă atunci când este analizată într-un cadru filogenetic riguros. Testele t filogenetice arată că baculum-ul este semnificativ mai lung atât la speciile de primate, cât și la cele de carnivore la care intromisiunea este prelungită. Acest lucru sugerează că alungirea baculumului pe parcursul evoluției mamiferelor a fost probabil determinată de utilitatea sa în intromisiunea prelungită. Alte două teste t filogenetice au arătat că primatele din sistemele de împerechere poligame și primatele care se împerechează în mod sezonier aveau bacula semnificativ mai lungă decât primatele din alte sisteme de împerechere și cele care nu au un model de împerechere sezonieră, subliniind importanța selecției sexuale postcopulatorii ca motor al evoluției baculare.

Constatarea din testul de evoluție corelată, împreună cu rezultatele testelor t filogenetice, ne permite să începem să reconstituim funcțiile apropiate și finale ale baculumului. Sistemele de împerechere poligamă și sezoanele de reproducere limitate creează niveluri ridicate de concurență sexuală postcopulatorie. În acest mediu, prelungirea intromisiunii ar putea întârzia o femelă să se împerecheze din nou, crescând astfel șansele unui mascul de a o fertiliza cu succes în condiții de concurență. Asigurarea unei uretre nerestricționate și a unei distanțe cât mai mici pe care spermatozoizii să o parcurgă reprezintă o modalitate de a crește cantitatea de spermatozoizi transportați către canalul cervical. Baculum-ul servește ca structură de susținere în timpul intromisiunii prelungite, protejând uretra și împiedicând constricția acesteia.

Aceste rezultate nu se aplică neapărat și altor ordine din clasa mamiferelor, dar ele evidențiază linii de cercetare potențial satisfăcătoare. De asemenea, este important de remarcat faptul că, chiar și în cadrul ordinelor de primate și carnivore, este probabil ca alți factori să influențeze păstrarea sau nu a baculumului și modul în care evoluează morfologia acestuia. Studiile privind evoluția baculei tind să se concentreze asupra motivelor pentru care aceasta este prezentă la anumite specii, sau de ce ar fi putut crește în lungime sau lățime; factorii care determină reducerea sau dispariția baculei au fost în mare parte ignorați.

Studii ingenioase încep să deslușească mecanismul proxim al baculei, precum și unii dintre factorii care determină evoluția sa în diferite ordine de mamifere . Comparând aceste constatări între ordine și examinând baculum-ul printr-un cadru filogenetic, putem începe să construim o imagine mai cuprinzătoare a funcțiilor apropiate și finale ale baculum-ului și a modului în care acesta a evoluat la speciile existente și la strămoșii lor.

Accesibilitatea datelor

Datele sunt disponibile la Dryad Digital Repository .

Contribuțiile autorilor

M.B. și C.O. au proiectat cercetarea; M.B. și C.O. au efectuat cercetarea; M.B. și C.O. au analizat datele; M.B. și C.O. au redactat manuscrisul. Toți autorii au dat aprobarea finală pentru publicare.

Interesele concurente

Nu avem interese concurente.

Finanțare

M.B. este susținută de o bursă de formare doctorală NERC, iar C.O. este susținută de o bursă Leverhulme Early Career Fellowship.

Notele de subsol

Materialul electronic suplimentar este disponibil online la http://dx.doi.org/10.6084/m9.figshare.c.3583481.