Williams și-a făcut debutul actoricesc într-un rol non-vorbitor în drama Indian Summer din 1993, în care a jucat și sora ei Kimberly. Apoi, între 1994 și 1996 a interpretat-o pe adolescenta Danielle Andropoulos în telenovela As the World Turns.
Williams a jucat în serialul de televiziune Bună dimineața, Miami (2002-2004). De atunci, ea a mai apărut în episoade din Psych, How I Met Your Mother, mai multe episoade din E-Ring, mai multe episoade din Huff, Law & Order: Special Victims Unit, mai multe episoade din Side Order of Life, The Mentalist, Monk, C.S.I., Royal Pains, mai multe episoade din Saving Grace, Love Bites, The Protector, Retired at 35, și mai multe episoade din Warehouse 13. Williams a avut, de asemenea, un rol de invitat în serialul American Dreams, interpretând-o pe cântăreața Sandie Shaw și interpretând hitul lui Shaw din 1964 „(There’s) Always Something There to Remind Me” în American Bandstand.
În 2007, a jucat în piesa de teatru Off Broadway Burleigh Grime$ și a apărut în rolul Victoriei, o brutăriță care face prăjituri, în șase episoade din serialul de televiziune How I Met Your Mother; un rol pe care l-a reluat în sezoanele finale ale serialului.
În 2010, a jucat în filmele realizate pentru televiziune Lifetime, Patricia Cornwell’s The Front și At Risk, care au avut premiera pe canal pe 17 aprilie 2010. De asemenea, a câștigat un sondaj de opinie online realizat de echipa de producție a serialului How I Met Your Mother cu privire la care fostă iubită a lui Ted Mosby, personajul principal al serialului, este favorita fanilor. Personajul ei, Victoria, a câștigat cu 128 la 117 în fața lui Robin Scherbatsky, cu o sumedenie de voturi pentru alți candidați.
În 2011 și 2012, a jucat rolul lui Claire în adaptarea cinematografică a filmului Something Borrowed alături de Kate Hudson, John Krasinski și colega ei de facultate Ginnifer Goodwin și, de asemenea, și-a reluat rolul Victoria în How I Met Your Mother.
A debutat pe Broadway în piesa A Time To Kill de John Grisham, jucând rolul studentei la drept Ellen Roarke, pe 28 septembrie 2013, premiera având loc pe 20 octombrie 2013. Ea a lucrat anterior la Williamstown Theater Festival și, de asemenea, a lucrat ca dublură atât pentru Rachel Weisz, cât și pentru Gretchen Mol, alături de Paul Rudd, în premiera mondială Off-Broadway a piesei The Shape of Things de Neil LaBute. Ea a interpretat ambele roluri principale feminine de mai multe ori în timpul reprezentației.
În 2015 și 2016, Williams a jucat ca o versiune fictivă a soției din viața reală a comediantului Jim Gaffigan în The Jim Gaffigan Show de pe Comedy central, un sitcom despre un cuplu care își crește cei cinci copii mici într-un apartament cu două dormitoare din New York City, în care au mai jucat Michael Ian Black și Adam Goldberg.
.