Crawford começou a sua carreira como actor infantil. Um dos Mouseketeers originais da Walt Disney Company em 1955, ele atuou no palco, em filmes e na televisão.
Disney começou com 24 Mouseketeers originais, mas no final da primeira temporada, o estúdio reduziu o número para 12, e Crawford foi liberado de seu contrato. A sua primeira pausa importante como actor seguiu-se com o papel principal numa produção de Lux Video Theatre de “Little Boy Lost”, uma emissão ao vivo da NBC a 15 de Março de 1956. Ele também apareceu na popular série ocidental The Lone Ranger, em 1956, em um dos poucos episódios coloridos dessa série. Após essa performance, o jovem ator trabalhou de forma constante com muitos atores e diretores experientes. Freelancing durante dois anos e meio, acumulou quase 60 créditos televisivos, incluindo papéis em três episódios do The Loretta Young Show da NBC e uma aparição como Manuel em “I Am an American”, um episódio do drama de crime sindicalizado Sheriff of Cochise. Ele estrelou como Bobby Adams no drama Courage of Black Beauty, de 1958. Apareceu como Tommy Peel no episódio “The Dealer” de 1958 em “Tales of Wells Fargo”, uma série de televisão da CBS. Na primavera de 1958, ele também tinha desempenhado 14 exigentes papéis em teleplays ao vivo para o Matinee Theatre da NBC, apareceu na sitcom da CBS, Mr. Adams e Eve, no episódio Wagon Train “The Sally Potter Story” (no qual Martin Milner também apareceu) e na série sindicalizada, Crossroads, Sheriff of Cochise, e Whirlybirds, e fez três pilotos de séries de TV. O terceiro piloto, que foi feito como um episódio do Zane Grey Theater de Dick Powell, foi pego pelo ABC e a primeira temporada de The Rifleman começou a filmar em julho de 1958.
Crawford foi nomeado para um prêmio Emmy como Melhor Ator Coadjuvante aos 13 anos de idade. Ele recebeu a indicação por seu papel como Mark McCain (filho de Lucas McCain, interpretado por Chuck Connors) na série ABC The Rifleman. Crawford também interpretou um jovem chamado Clay Holden, que é amigo de Connors num episódio de “Branded” de 1965. Ao longo das cinco temporadas do The Rifleman, uma notável química na tela existiu entre Connors e Crawford na representação da relação pai-filho. Eles ainda eram amigos íntimos quando Connors morreu em 10 de novembro de 1992, e Crawford fez um elogio no serviço memorial de Connors.
No final dos anos 50 e início dos anos 60, Crawford teve grande popularidade entre os adolescentes americanos e uma carreira discográfica na Del-Fi Records que gerou quatro hits Top-40 da Billboard, incluindo o single “Cindy’s Birthday”, que atingiu o número oito em 1962. Seus outros sucessos incluíram “Rumores” (número 12, 1962), “Your Nose is Gonna Grow” (número 14, 1962), e “Proud” (número 29, 1963).
Late em 1961, Crawford apareceu como Victor no episódio “A Very Bright Boy” da série ABC, The Donna Reed Show. O seu irmão Robert também tinha sido uma estrela convidada no The Donna Reed Show. Uma vez em 1964 e outra em 1965, Crawford apareceu no drama educativo da NBC Mr. Novak interpretando JoJo Rizzo.
Crawford interpretou Jeff, o vizinho de Wilbur em Mister Ed – sexta temporada, episódio dois (1965) – que estava mais interessado na música pop do que na sua álgebra.
Dentre os seus filmes, Crawford interpretou um índio americano no filme de aventura único, Indian Paint (1965). Ele interpretou um personagem envolvido com uma jovem perturbada interpretada por Kim Darby em The Restless Ones (1965), e interpretou um personagem filmado pelo personagem de John Wayne em El Dorado (1967). Ele interpretou um jovem deputado Billy Norris, no episódio “The Big Valley The Other Face Of Justice” em 1969.
Enquanto se alistou no Exército dos Estados Unidos por dois anos, Crawford trabalhou no treinamento de filmes como coordenador de produção, assistente de direção, supervisor de roteiro e ator ocasional. Seu posto era sargento na época de sua dispensa honorável em dezembro de 1967.
Em 1968, Crawford interpretou um soldado procurado por assassinato em “By the Numbers”, um episódio da popular série de TV Hawaii Five-O.
The Resurrection of Broncho Billy foi um filme estudantil da USC que Crawford concordou em fazer como um favor ao seu amigo íntimo, o produtor John Longenecker. Ganhou o Oscar de 1970 para Melhor Curta de Ação ao Vivo.
The Naked Ape foi um longa-metragem parcialmente animado de 1973 estrelado por Crawford e Victoria Principal, produzido por Hugh Hefner.
Em 1976, Crawford co-estrelou como Ben Shelby no 10º episódio da terceira temporada de Little House on the Prairie, “The Hunters”.
Crawford apareceu como o Delegado do Xerife Noah Paisley num episódio de 1985 de Murder, She Wrote.
Crawford teve um papel fundamental no início da carreira da animadora Victoria Jackson, de Saturday Night Live fame. Depois das duas aparecerem juntas numa produção de Verão do Meet Me in St. Louis, ele apresentou-lhe um bilhete de ida para a Califórnia e encorajou-a a seguir uma carreira em Hollywood. Isto levou Jackson a aparecer mais cedo no Tonight Show Starring Johnny Carson, antes dela ser elenco regular na SNL.
Beginning em 1992, Crawford liderou uma orquestra de dança vintage baseada na Califórnia, que se apresentou em eventos especiais. O nome formal da banda era JCO (Johnny Crawford Orchestra). O logotipo da JCO apareceu na bateria de Crawford quando a banda tocou em Las Vegas. A banda foi patrocinada pelo Playboy Jazz Festival, e a orquestra foi escolhida para 15 shows anuais consecutivos do Art Directors Guild Awards no Beverly Hilton, em Beverly Hills. Uma versão remasterizada do primeiro álbum da orquestra, Sweepin’ the Clouds Away, foi lançada em 21 de agosto de 2012, pela gravadora CD Baby (distribuidor).