Williams fez a sua estreia como actriz num papel não-falante no drama Indian Summer de 1993, que também apresentou a sua irmã Kimberly. Ela então passou de 1994 a 1996 interpretando a adolescente Danielle Andropoulos na novela As the World Turns.
Williams estrelou a série de televisão Good Morning, Miami (2002-2004). Desde então ela também apareceu em episódios de Psych, How I Met Your Mother, múltiplos episódios de E-Ring, múltiplos episódios de Huff, Law & Order: Unidade Vítimas Especiais, múltiplos episódios de Side Order of Life, The Mentalist, Monk, C.S.I., Royal Pains, múltiplos episódios de Saving Grace, Love Bites, The Protector, Retired at 35, e múltiplos episódios de Warehouse 13. Williams também teve um papel de estrela de convidados no American Dreams, interpretando a cantora Sandie Shaw e interpretando o sucesso de Shaw “(There’s) Always Something There to Remind Me” em American Bandstand.
Em 2007, ela estrelou no espetáculo Off Broadway Burleigh Grime$ e apareceu como Victoria, uma padaria de bolos, em seis episódios da série de televisão How I Met Your Mother; um papel que ela repreendeu nas temporadas finais do programa.
Em 2010, ela estrelou nos filmes made-for-TV Lifetime, Patricia Cornwell’s The Front e At Risk, que estreou no canal em 17 de abril de 2010. Ela também ganhou uma enquete on-line realizada pela equipe de produção How I Met Your Mother sobre qual ex-namorada de Ted Mosby, o personagem principal do programa, é a favorita dos fãs. Sua personagem, Victoria, ganhou de 128 a 117 sobre Robin Scherbatsky, com um número de votos muito grande para outros candidatos.
Em 2011 e 2012, ela interpretou o papel de Claire em uma adaptação cinematográfica de Something Borrowed em frente a Kate Hudson, John Krasinski, e sua colega de quarto na faculdade Ginnifer Goodwin, e ela também repreendeu seu papel como Victoria em How I Met Your Mother.
Ela fez a sua estreia na Broadway em A Time To Kill, de John Grisham, a estudante de direito Ellen Roarke, a 28 de Setembro de 2013, com a noite de abertura a 20 de Outubro de 2013. Ela tinha trabalhado anteriormente no Williamstown Theater Festival, e também trabalhou como substituta de Rachel Weisz e Gretchen Mol, ao lado de Paul Rudd, na produção da estreia mundial Off-Broadway da peça The Shape of Things, de Neil LaBute. Ela interpretou os dois papéis femininos várias vezes durante a apresentação.
Em 2015 e 2016, Williams estrelou como uma versão ficcionada da mulher real do comediante Jim Gaffigan no The Jim Gaffigan Show on Comedy Central, uma sitcom sobre um casal que cria seus cinco filhos pequenos em um apartamento de dois quartos em Nova York, que também estrelou Michael Ian Black e Adam Goldberg.